antibioticsАнтибиотики и ХимиотерапияAntibiot Khimioter = Antibiotics and Chemotherapy0235-2990ООО «Издательство ОКИ»10.37489/0235-2990-2023-68-9-10-5-11antibiotics-1070Research ArticleЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИExperimental ResearchАнтибиоплёночная активность фукоиданов бурых водорослейAntibiofilm Activity of Fukoidans Isolated from Brown Algaehttps://orcid.org/0000-0001-9968-3347МатосоваЕ. В.MatosovaE. V.

Матосова Екатерина Владимировна — научный сотрудник лаборатории кишечных инфекций

  ул. Сельская, д. 1, НИИ эпидемиологии и микробиологии им. Г. П. Сомова, г. Владивосток, 690087

Ekaterina V. Matosova — researcher at the Laboratory of Intestinal Infections

 1 Selskaya st., G. P. Somov Research Institute of Epidemiology and Microbiology, Vladivostok, 690087

e_matosova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2760-9778БеседноваН. Н.BesednovaN. N.

Беседнова Наталия Николаевна — д. м. н., профессор, академик РАН, главный научный сотрудник 

Владивосток

Natalia N. Besednova — D. Sc. in Medicine, Professor, Academician of the Russian Academy of Sciences, Chief Researcher

Vladivostok

КусайкинМ. И.KusaikinM. I.

Кусайкин Михаил Игоревич — д. б. н., заместитель директора по научным вопросам

Владивосток

Mikhail I. Kusaikin — D. Sc. in Biology, Deputy Director for Scientific Affairs

Vladivostok

АндрюковБ. Г.AndryukovB. G.

Андрюков Борис Георгиевич — д. м. н., ведущий научный сотрудник лаборатории кишечных инфекций

Владивосток

Boris G. Andryukov — D. Sc. in Medicine, Leading Researcher at the Laboratory of Intestinal Infections

Vladivostok

https://orcid.org/0000-0001-6450-840XМакаренковаИ. Д.MakarenkovaI. D.

Макаренкова Илона Дамировна — д. м. н., ведущий научный сотрудник лаборатории иммунобиологических препаратов

Владивосток

Ilona D. Makarenkova — D. Sc. in Medicine, Leading Researcher at the Laboratory of Immunobiological Preparations

Vladivostok

https://orcid.org/0000-0001-8610-7623ЩелкановМ. Ю.ShchelkanovM. Yu.

Щелканов Михаил Юрьевич — д. б. н., директор 

Владивосток

Mikhail Yu. Shchelkanov — D. Sc. in Biology, Director

Vladivostok

https://orcid.org/0000-0002-5290-3864ЛяпунИ. Н.LyapunI. N.

Ляпун Ирина Николаевна — к. б. н., старший научный сотрудник лаборатории патоморфологии

Владивосток

Irina N. Lyapun — Ph. D. in Biology, Senior Researcher at the Laboratory of Pathomorphology

Vladivostok

https://orcid.org/0000-0001-8255-328XБынинаМ. П.ByninaM. P.

Бынина Марина Павловна — младший научный сотрудник лаборатории кишечных инфекций

Владивосток

Marina P. Bynina — Junior Researcher at the Laboratory of Intestinal Infections

Vladivostok

https://orcid.org/0000-0002-5905-2046ЕрмаковаС. П.ErmakovaS. P.

Ермакова Светлана Павловна — д. х. н., руководитель лаборатории химии ферментов

Владивосток

Svetlana P. Ermakova — D. Sc. in Chemistry, Head of the Laboratory of Enzyme Chemistry

Vladivostok

ЗвягинцеваТ. Н.ZvyagintsevaT. N.

Звягинцева Татьяна Николаевна — д. х. н., главный научный сотрудник лаборатории химии ферментов

Владивосток

Tatyana N. Zvyagintseva — D. Sc. in Chemistry, Chief Researcher at the Laboratory of Enzyme Chemistry

Vladivostok

НИИ эпидемиологии и микробиологии им. Г. П. Сомова РоспотребнадзораРоссияG. P. Somov Research Institute of Epidemiology and Microbiology of the Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human WellbeingRussian FederationТихоокеанский институт биоорганической химии им. Г. Б. Елякова ДВО РАНРоссияG.B. Elyakov Pacific Institute of Bioorganic Chemistry of the Far-Eastern Branch of the Russian Academy of SciencesRussian Federation202315012024689-10511Copyright © Матосова Е.В., Беседнова Н.Н., Кусайкин М.И., Андрюков Б.Г., Макаренкова И.Д., Щелканов М.Ю., Ляпун И.Н., Бынина М.П., Ермакова С.П., Звягинцева Т.Н., 20242024Матосова Е.В., Беседнова Н.Н., Кусайкин М.И., Андрюков Б.Г., Макаренкова И.Д., Щелканов М.Ю., Ляпун И.Н., Бынина М.П., Ермакова С.П., Звягинцева Т.Н.Matosova E.V., Besednova N.N., Kusaikin M.I., Andryukov B.G., Makarenkova I.D., Shchelkanov M.Y., Lyapun I.N., Bynina M.P., Ermakova S.P., Zvyagintseva T.N.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.antibiotics-chemotherapy.ru/jour/article/view/1070

Биоплёнки играют значительную роль в существовании бактерий в неблагоприятных условиях и патогенезе инфекций. Они способствуют созданию резервуаров резистентных к антибиотикам возбудителей. Это определяет актуальность поиска биологически активных веществ, ингибирующих формирование биоплёнок. В последние годы объектом интенсивного изучения являются фукоиданы — сульфатированные полисахариды из морских бурых водорослей, обладающие широким полифункциональным спектром действия. В работе исследовали их влияние на формирование биоплёнки Yersinia pseudotuberculosis в динамической модели, имитирующей естественные условия экосистем фукоиданов, принадлежащих к разным структурным группам. Они синтезируются бурыми водорослями Fucus evanescens, Saccharina cichorioides и Saccharina japonica. Наиболее выраженной антиплёночной активностью обладал фукоидан из F.evanescens. Авторами разработан новый подход, позволяющий получать устойчивые результаты разнонаправленного действия сульфатированных полисахаридов на биоплёнкообразование Y.pseudotuberculosis.

Biofilms play a significant role in the existence of bacteria under adverse conditions and the pathogenesis of infections. They contribute to the creation of reservoirs of antibiotic-resistant pathogens. This determines the relevance of the search for biologically active substances that inhibit the formation of biofilms. In recent years, the objects of intensive study are fucoidans — sulfated polysaccharides from marine brown algae, which have a wide polyfunctional spectrum of action. Their influence on the formation of Yersinia pseudotuberculosis biofilm in a dynamic model simulating the natural conditions of ecosystems of fucoidans belonging to different structural groups was investigated in this study. They are synthesized by brown algae: Fucus evanescens, Saccharina cichorioides, and Saccharina japonica. The fucoidan isolated from F.evanescens have showed the most pronounced antibiotic activity. The authors developed a new approach that allows obtaining stable results of multidirectional action of sulfated polysaccharides on the biofilm formation of Y.pseudotuberculosis.

биоплёнкиYersinia pseudotuberculosisингибированиефукоиданы (сульфатированные полисахариды)бурые водорослиbiofilmsYersinia pseudotuberculosisinhibitionfucoidans (sulfated polysaccharides)brown algaeReferencesZhou D., Yang R. Formation and regulation of Yersinia biofilms. Protein & Cell. 2011; 2: 173–179.Zhou D., Yang R. Formation and regulation of Yersinia biofilms. Protein & Cell. 2011; 2: 173–179.Harr R. R. Medical Laboratory Science Review. New York: F. A. Davis Company; 2012.Harr R. R. Medical Laboratory Science Review. New York: F. A. Davis Company; 2012.Erickson D.L., Jarrett C.O., Wren B.W., Hinnebusch B.J. Serotype differences and lack of biofilm formation characterize Yersinia pseudotuberculosis infection of the Xenopsylla cheopis flea vector of Yersinia pestis. J Bacteriol. 2006; 188: 1113–1119.Erickson D.L., Jarrett C.O., Wren B.W., Hinnebusch B.J. Serotype differences and lack of biofilm formation characterize Yersinia pseudotuberculosis infection of the Xenopsylla cheopis flea vector of Yersinia pestis. J Bacteriol. 2006; 188: 1113–1119.Терентьева Н.А., Тимченко Н.Ф., Рассказов В.А. Исследование влияния биологически активных веществ на формирование бактериальных биоплёнок. Здоровье. Медицинская экология. Наука. 2014; 57 (3): 54–55.Terenteva N.A., Timchenko N.F., Rasskazov V.A. Study of biological active substances on the bacterial biofilm formation. Health. Medical ecology. Science. 2014; 57 (3): 54–55. (In Russian)]Масюк А.Г., Елисейкина М.Г., Терентьева Н.А., Долматова Л.С., Тимченко Н.Ф. Влияние биологически активных веществ из морских организмов на формирование биоплёнки Yersinia pseudotuberculosis на биотической поверхности. Здоровье. Медицинская экология. Наука. 2017; 72 (5): 88–90. doi: https://doi.org/10.5281/zenodo.1115939.Masuk A.G., Eliseikina M.G., Terenteva N.A., Dolmatova L.S., Timchenko N.F. Characteristics of the influence of substances from marine organisms on biofilm formation yersinia pseudotuberculosis on biotic surface. Health. Medical ecology. Science. 2017; 72 (5): 88–90. doi: https://doi.org/10.5281/zenodo.1115939. (in Russian)]Guo X.P., Ren G.X., Zhu H., Mao X.J., Sun Y.C. Differential regulation of the hmsCDE operon in Yersinia pestis and Yersinia pseudotuberculosis by the Rcs phosphorelay system. Sci Rep. 2015; 5: 8412.Guo X.P., Ren G.X., Zhu H., Mao X.J., Sun Y.C. Differential regulation of the hmsCDE operon in Yersinia pestis and Yersinia pseudotuberculosis by the Rcs phosphorelay system. Sci Rep. 2015; 5: 8412.Achtman M., Zurth K., Morelli G., Torrea G., Guiyoule A., Carniel E. Yersinia pestis, the cause of plague, is a recently emerged clone of Yersinia pseudotuberculosis. Proc Natl Acad Sci USA. 1999; 24 (96): 14043–14048.Achtman M., Zurth K., Morelli G., Torrea G., Guiyoule A., Carniel E. Yersinia pestis, the cause of plague, is a recently emerged clone of Yersinia pseudotuberculosis. Proc Natl Acad Sci USA. 1999; 24 (96): 14043–14048.Fang N., Yang H., Fang H., Liu L., Zhang Y., Wang L. et al. RcsAB is a major repressor of Yersinia biofilm development through directly acting on hmsCDE, hmsT, and hmsHFRS. Sci Rep. 2015; 5: 9566.Fang N., Yang H., Fang H., Liu L., Zhang Y., Wang L. et al. RcsAB is a major repressor of Yersinia biofilm development through directly acting on hmsCDE, hmsT, and hmsHFRS. Sci Rep. 2015; 5: 9566.Fitton J.H., Stringer D.N., Karpiniec S.S. Therapies from Fucoidan: An Update. Mar. Drugs. 2015; 13: 5920–5946.Fitton J.H., Stringer D.N., Karpiniec S.S. Therapies from Fucoidan: An Update. Mar. Drugs. 2015; 13: 5920–5946.Макаренкова И.Д., Ахматова Н.К., Ермакова С.П., Беседнова Н.Н. Морфофункциональные изменения дендритных клеток под действием сульфатированных полисахаридов бурых водорослей. Биомедицинская химия. 2017; 63 (1): 39–46. doi: https://doi.org/10.18097/PBMC20176301039.Makarenkova I. D., Akhmatova N. K., Ermakova S. P., Besednova N. N. Morphofunctional changes of dendritic cells induced by sulfated polysaccharides of brown algae. Biomeditsinskaya Khimiya. 2017; 63 (1): 39–46. doi: https://doi.org/10.18097/PBMC20176301039. (In Russian)]Имбс Т.И., Харламенко В.И., Звягинцева Т.Н. Оптимизация процесса экстракции фукоидана из бурой водоросли Fucus evanescens. // Химия растительного сырья. 2012; 1: 143–147.Imbs T.I., Kharlamenko V.I., Zvyagintseva T.N. Optimizatsiya protsessa ehkstraktsii fukoidana iz buroj vodorosli Fucus evanescens. Khimiya Rastitel'nogo Syr'ya. 2012; 1: 143–147. (in Russian)]Фукоиданы — сульфатированные полисахариды бурых водорослей. Структура, ферментативная трансформация и биологические свойства. Под ред. Н. Н. Беседновой, Т. Н. Звягинцевой. Владивосток: Дальнаука. 2014.Fukoidany — sul'fatirovannye polisakharidy burykh vodoroslej. Struktura, fermentativnaya transformatsiya i biologicheskie svojstva. / N. N. Besednova, T. N. Zvyagintseva (eds). Vladivostok: Dal'nauka; 2014. (in Russian)]Беседнова Н.Н. Морские гидробионты — потенциальные источники лекарств. Здоровье. Медицинская экология. Наука. 2014; 57 (3): 4–10.Besednova N.N. Sea hydrobionts — potential sources of drugs. Health. Medical Ecology. Science. 2014; 3 (57): 4–10. (in Russian)]Урванцева А.М., Бакунина И.Ю., Ким Н.Ю., Исаков В.В., Глазунов В.П., Звягинцева Т.Н. Выделение очищенного фукоидана из природного комплекса с полифенолами и его характеристика. Химия растительного сырья. 2004; 3: 15–24Urvantseva A.M., Bakunina I.Yu., Kim N.Yu., Isakov V.V., Glazunov V.P., Zvyagintseva T.N. Vydelenie ochishhennogo fukoidana iz prirodnogo kompleksa s polifenolami i ego kharakteristika. Khimiya Rastitel'nogo Syr'ya. 2004; 3: 15–24. (in Russian)]Kusaykin M.I., Chizhov A.O., Grachev A.A., Alekseeva S.A., Bakunina I.Yu., Nedashkovskaya O.I. et al. A comparative study of specificity of fucoidanases from marine microorganisms and invertebrates. J Appl Phycol. 2006; 18 (3–5): 369–373.Kusaykin M.I., Chizhov A.O., Grachev A.A., Alekseeva S.A., Bakunina I.Yu., Nedashkovskaya O.I. et al. A comparative study of specificity of fucoidanases from marine microorganisms and invertebrates. J Appl Phycol. 2006; 18 (3–5): 369–373.Sternberg C., Bjarnsholt T., Shirtliff М. Methods for dynamic investigations of surface-attached in vitro bacterial and fungal biofilms. Methods Mol Biol. 2014; 1147: 3–22. doi: 10.1007/978-1-4939-0467-9_1.Sternberg C., Bjarnsholt T., Shirtliff М. Methods for dynamic investigations of surface-attached in vitro bacterial and fungal biofilms. Methods Mol Biol. 2014; 1147: 3–22. doi: 10.1007/978-1-4939-0467-9_1.O'Toole G.A., Kolter R. Initiation of biofilm formation in Pseudomonas fluorescens WCS365 proceeds via multiple, convergent signalling pathways: a genetic analysis. Mol Microbiol. 1998; 28 (3): 449–461. doi: 10.1046/j.13652958.1998.00797.x.O'Toole G.A., Kolter R. Initiation of biofilm formation in Pseudomonas fluorescens WCS365 proceeds via multiple, convergent signalling pathways: a genetic analysis. Mol Microbiol. 1998; 28 (3): 449–461. doi: 10.1046/j.13652958.1998.00797.x.Ommen P., Zobek N., Meyer R.L. Quantification of biofilm biomass by staining Non-toxic safranin can replace the popular crystal violet. J Microbiol Methods. 2017; 141: 87–89. doi: 10.1016/j.mimet.2017.08.003.Ommen P., Zobek N., Meyer R.L. Quantification of biofilm biomass by staining Non-toxic safranin can replace the popular crystal violet. J Microbiol Methods. 2017; 141: 87–89. doi: 10.1016/j.mimet.2017.08.003.Usoltseva R., Shevchenko N., Malyarenko O., Anastyuk S., Kasprik A., Zvyagintsev N., Ermakova S. Fucoidans from brown algae Laminaria longipes and Saccharina cichorioides: Structural characteristics, anticancer and radiosensitizing activity in vitro. Carbohydr Polym. 2019; 221: 157–165. doi:10.1016/j.carbpol.2019.05.079.Usoltseva R., Shevchenko N., Malyarenko O., Anastyuk S., Kasprik A., Zvyagintsev N., Ermakova S. Fucoidans from brown algae Laminaria longipes and Saccharina cichorioides: Structural characteristics, anticancer and radiosensitizing activity in vitro. Carbohydr Polym. 2019; 221: 157–165. doi:10.1016/j.carbpol.2019.05.079.Zvyagintsev N., Usoltseva R., Shevchenko N., Surits V., Imbs T., Malyarenko O., Besednova N., Ivanushko L., Ermakova S. Structural diversity of fucoidans and their radioprotective effect. Carbohydr Polym. 2021; 273: 118551. doi: 10.1016/j.carbpol.2021.118551Zvyagintsev N., Usoltseva R., Shevchenko N., Surits V., Imbs T., Malyarenko O., Besednova N., Ivanushko L., Ermakova S. Structural diversity of fucoidans and their radioprotective effect. Carbohydr Polym. 2021; 273: 118551. doi: 10.1016/j.carbpol.2021.118551Rasin A., Shevchenko N., Silchenko A., Kusaykin M., Likhatskaya G., Zvyagintsevа T., Ermakova S. Relationship between the structure of a highly regular fucoidan from Fucus evanescens and its ability to form nanoparticles. Int J Biol Macromol. 2021; 185: 679–687. doi:10.1016/j.ijbiomac.2021.06.180.Rasin A., Shevchenko N., Silchenko A., Kusaykin M., Likhatskaya G., Zvyagintsevа T., Ermakova S. Relationship between the structure of a highly regular fucoidan from Fucus evanescens and its ability to form nanoparticles. Int J Biol Macromol. 2021; 185: 679–687. doi:10.1016/j.ijbiomac.2021.06.180.Donlan R.M., Costerton J.W. Biofilms: survival mechanisms of clinically relevant microorganisms. Clinical Microbiology Reviews. 2002; 15 (2): 167–193.Donlan R.M., Costerton J.W. Biofilms: survival mechanisms of clinically relevant microorganisms. Clinical Microbiology Reviews. 2002; 15 (2): 167–193.Беседнова Н.Н., Макаренкова И.Д., Звягинцева Т.Н., Кузнецова Т.А., Запорожец Т.С. Ингибирующее действие полисахаридов морских гидробионтов на формирование биоплёнок. Антибиотики и химиотер. 2016; 61 (9–10): 64–73.Besednova N.N., Makarenkova I.D., Zvyagintseva T.N., Kuznetsova T.A., Zaporozhets T.S. Inhibitory effect of polysaccharides of marine hydrobionts on biofilm formation. Antibiotiki i Khimioter = Antibiotics and Chemotherapy.. 2016; 61 (9–10): 64–73. (in Russian)]Busetti A., Thompson T.P., Tegazzini D., Megaw J., Maggs C.A., Gilmore B.F. Antibiofilm activity of the brown alga Halidrys siliquosa against clinically relevant human pathogens. Mar Drugs. 2015; 13 (6): 3581–3605. doi: 10.3390/md13063581.Busetti A., Thompson T.P., Tegazzini D., Megaw J., Maggs C.A., Gilmore B.F. Antibiofilm activity of the brown alga Halidrys siliquosa against clinically relevant human pathogens. Mar Drugs. 2015; 13 (6): 3581–3605. doi: 10.3390/md13063581.Запорожец Т.С., Макаренкова И.Д., Бакунина И.Ю., Бурцева Ю.В., Кусайкин М.И., Балабанова Л.А. и др. Ингибирование адгезии С.diphtheria к буккальному эпителию человека гликозид гидролазами из морских гидробионтов. Биомедицинская химия. 2010; 56 (3): 350–358.Zaporozhets T. S., Makarenkova I.D., Bakunina I.Y., Burtseva Y.V., Kusaykin M.I., Balabanova L.A., et al. Inhibition of adherence of Сorynebacterium diphtheriae to human buccal epitelium by glycoside hydrolases of marine hydrobiontes. Biomeditsinskaya Khimiya. 2010; 56 (3): 350–358. (in Russian)]Marudhupandi T., Kumar A. Antibacterial effect of fucoidan from Sargassum wightii against the chosen human bacterial pathogens. Int Current Pharmaceutical J. 2013; 10 (2): 156–158.Marudhupandi T., Kumar A. Antibacterial effect of fucoidan from Sargassum wightii against the chosen human bacterial pathogens. Int Current Pharmaceutical J. 2013; 10 (2): 156–158.Vasconcelos A.A., Pomin V.H. Marine Carbohydrate-Based Compounds with Medicinal Properties. Mar Drugs. 2018; 16 (7): 233. doi: 10.3390/md16070233.Vasconcelos A.A., Pomin V.H. Marine Carbohydrate-Based Compounds with Medicinal Properties. Mar Drugs. 2018; 16 (7): 233. doi: 10.3390/md16070233.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.