Preview

Антибиотики и Химиотерапия

Расширенный поиск

Механизмы антифаговой защиты прокариотов

https://doi.org/10.37489/0235-2990-2024-69-5-6-63-71

Аннотация

Глобализация проблемы формирования поли- и панрезистентных к известным противомикробным препаратам штаммов бактерий создаёт высокие риски в сфере здравоохранения. Угроза возвращения в «доантибиотическую» эру диктует необходимость поиска альтернативных путей антибактериальной терапии. Фаготерапия, основанная на использовании естественного, широко распространённого в окружающей среде, доступного антимикробного агента, снова становится актуальной. В статье освещены механизмы противовирусной защиты прокариотов на различных этапах взаимодействия вируса и клетки-мишени. Раскрытие секретов противостояния бактерий и вирусов, их коэволюции необходимо для повышения эффективности фаготерапии и разработки современных средств преодоления резистентности бактерий к антимикробным средствам.

Об авторах

А. Д. Даудова
Астраханский государственный медицинский университет
Россия

Даудова Адиля Джигангировна — к. м. н., доцент кафедры микробиологии и вирусологии

Астрахань



Ю. З. Демина
Астраханский государственный медицинский университет
Россия

Демина Юлия Заурбековна — старший преподаватель кафедры микробиологии и вирусологии

Астрахань



Р. О. Абдрахманова
Астраханский государственный медицинский университет
Россия

Абдрахманова Радмила Охасовна — ассистент кафедры микробиологии и вирусологии

Астрахань



Г. Р. Баева
Астраханский государственный медицинский университет
Россия

Баева Гюзель Ренатовна — младший научный сотрудник Научно-исследовательского центра

Астрахань



Т. С. Рубальская
ФБУН «Московский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии» им. Г. Н. Габричевского Роспотребнадзора
Россия

Рубальская Татьяна Сергеевна — руководитель лаборатории прикладной иммунохимии

Москва



А. Л. Ясенявская
Астраханский государственный медицинский университет
Россия

Ясенявская Анна Леонидовна — к. м. н., доцент, руководитель Научно-исследовательского центра; доцент кафедры фармакогнозии, фармацевтической технологии и биотехнологии

Астрахань



О. В. Рубальский
Астраханский государственный медицинский университет
Россия

Рубальский Олег Васильевич — д. м. н., профессор, заведующий кафедрой микробиологии и вирусологии

Астрахань



М. А. Самотруева
Астраханский государственный медицинский университет
Россия

Самотруева Марина Александровна — д. м. н., профессор, заведующая кафедрой фармакогнозии, фармацевтической технологии и биотехнологии

Астрахань



Список литературы

1. Egido J.E., Costa A.R., Aparicio-Maldonado C., Haas P.J., Brouns S.J.J. Mechanisms and clinical importance of bacteriophage resistance. FEMS Microbiol Rev. 2022; 46 (1): fuab048. doi: 10.1093/femsre/fuab048.

2. Mojica F.J., Díez-Villaseñor C., García-Martínez J., Soria E. Intervening sequences of regularly spaced prokaryotic repeats derive from foreign genetic elements. J Mol Evol. 2005; 60 (2): 174–182. doi: 10.1007/s00239004-0046-3.

3. Sontheimer E.J., Barrangou R. The Bacterial origins of the CRISPR genome-editing revolution. Hum Gene Ther. 2015; 26 (7): 413–424. doi: 10.1089/hum.2015.091.

4. Bertozzi Silva J., Storms Z., Sauvageau D. Host receptors for bacteriophage adsorption. FEMS Microbiol Lett. 2016; 363 (4): fnw002. doi: 10.1093/femsle/fnw002.

5. Nobrega F.L., Vlot M., de Jonge P.A., Dreesens L.L., Beaumont H.J.E., Lavigne R. et al. Targeting mechanisms of tailed bacteriophages. Nat Rev Microbiol. 2018; 16 (12): 760–73. doi: 10.1038/s41579-018-0070-8.

6. Ongenae V., Briegel A., Claessen D. Cell wall deficiency as an escape mechanism from phage infection. Open Biol. 2021; 11 (9): 210199. doi: 10.1098/rsob.210199.

7. Li G., Shen M.,Yang Y., Le S., Li M.,Wang J. et al. Adaptation of Pseudomonas aeruginosa to phage PaP1 predation via O-antigen polymerase mutation front. Microbiol. 2018; 9: 1170. doi: 10.3389/fmicb.2018.01170.

8. Sumrall E.T., Shen Y., Keller A.P., Rismondo J., Pavlou M., Eugster M.R. et al. Phage resistance at the cost of virulence: Listeria monocytogenes serovar 4b requires galactosylated teichoic acids for InlB-mediated invasion. PLoS Pathog. 2019; 15 (10): e1008032. doi: 10.1371/journal.ppat.1008032.

9. Abraham J.M., Freitag C.S., Clements J.R., Eisenstein B.I. An invertible element of DNA controls phase variation of type 1 fimbriae of Escherichia coli. Proc Natl Acad Sci USA. 1985; 82 (17): 5724–5727. doi: 10.1073/pnas.82.17.5724.

10. Heichman K.A., Johnson R.C. The Hin invertasome: protein-mediated joining of distant recombination sites at the enhancer. Science. 1990; 249 (4968): 511–517. doi: 10.1126/science.2166334.

11. Choi Y., Shin H., Lee J.H., Ryu S. Identification and characterization of a novel flagellum-dependent Salmonella-infecting bacteriophage, iEPS5. Appl Environ Microbiol. 2013; 79 (16): 4829–37. doi: 10.1128/AEM.0070613.

12. Sarkari J., Pandit N., Moxon E.R., Achtman M. Variable expression of the Opc outer membrane protein in Neisseria meningitidis is caused by size variation of a promoter containing poly-cytidine. Mol Microbiol. 1994; 13 (2): 207–217. doi: 10.1111/j.1365-2958.1994.tb00416.x.

13. Zhou K., Aertsen A., Michiels C.W. The role of variable DNA tandem repeats in bacterial adaptation. FEMS Microbiol Rev. 2014; 38 (1): 119–141. doi: 10.1111/1574-6976.12036.

14. Cota I., Sánchez-Romero M.A., Hernández S.B., Pucciarelli M.G., García-Del Portillo F., Casadesús J. Epigenetic control of Salmonella enterica O-antigen chain length: a tradeoff between virulence and bacteriophage resistance. PLoS Genet. 2015; 11 (11): e1005667. doi: 10.1371/journal.pgen.1005667.

15. Jurado A., Fernández L., Rodríguez A., García P. Understanding the Mechanisms That Drive Phage Resistance in Staphylococci to Prevent Phage Therapy Failure. Viruses. 2022; 14 (5): 1061. doi: 10.3390/v14051061.

16. Gao J., Stewart G.C. Regulatory Elements of the Staphylococcus aureus Protein A (Spa) Promoter. J. Bacteriol. 2004; 186 (12): 3738–3748. doi: 10.1128/JB.186.12.3738-3748.2004.

17. Bonhivers M., Ghazi A., Boulanger P., Letellier L. FhuA, a transporter of the Escherichia coli outer membrane, is converted into a channel upon binding of bacteriophage T5. EMBO J. 1996; 15 (8): 1850-6. doi: 10.1002/ j.1460-2075.1996.tb00535.x.

18. Manning A.J., Kuehn M.J. Contribution of bacterial outer membrane vesicles to innate bacterial defense. BMC Microbiol. 2011; 11 (1): 258. doi: 10.1186/1471-2180-11-258.

19. Scholl D., Adhya S., Merril C. Escherichia coli K1's capsule is a barrier to bacteriophage T7. Appl Environ Microbiol. 2005; 71 (8): 4872–4874. doi: 10.1128/AEM.71.8.4872-4874.2005.

20. Bondy-Denomy J., Qian J., Westra E.R., Buckling A., Guttman D.S., Davidson A.R. et al. Prophages mediate defense against phage infection through diverse mechanisms. ISME J. 2016; 10 (12): 2854–2866. doi: 10.1038/ismej.2016.79.

21. Jackson S.A., McKenzie R.E., Fagerlund R.D., Kieper S.N., Fineran P.C., Brouns S.J. CRISPR-Cas: adapting to change. Science. 2017; 356 (6333): eaal5056. doi: 10.1126/science.aal5056.

22. Hille F., Richter H., Wong S.P., Bratovič M., Ressel S., Charpentier E. The biology of CRISPR-Cas: backward and forward. Cell. 2018; 172 (6): 1239–1259. doi: 10.1016/j.cell.2017.11.032.

23. Koonin E.V., Makarova K.S. Origins and evolution of CRISPR-Cas systems. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 2019; 374 (1772): 20180087. doi: 10.1098/rstb.2018.0087.

24. Al-Attar S., Westra E.R., van der Oost J., Brouns S.J. Clustered regularly interspaced short palindromic repeats (CRISPRs): the hallmark of an ingenious antiviral defense mechanism in prokaryotes. Biol Chem. 2011; 392 (4): 277–289. doi: 10.1515/BC.2011.042.

25. McGinn J., Marraffini L.A. Molecular mechanisms of CRISPR–Cas spacer acquisition. Nat Rev Microbiol. 2019; 17 (1): 7–12. doi: 10.1038/s41579018-0071-7.

26. Makarova K.S., Wolf Y.I., Iranzo J., Shmakov S.A., Alkhnbashi O.S., Brouns S.J.J. et al. Evolutionary classification of CRISPR–Cas systems: a burst of class 2 and derived variants. Nat Rev Microbiol. 2020; 18 (2): 67–83. doi: 10.1038/s41579-019-0299-x.

27. Doudna J.A., Charpentier E. The new frontier of genome engineering with CRISPR-Cas9. Science. 2014; 346 (6213): 1258096. doi: 10.1126/science.

28. Willkomm S., Makarova K.S., Grohmann D. DNA silencing by prokaryotic Argonaute proteins adds a new layer of defense against invading nucleic acids. FEMS Microbiol Rev. 2018; 42 (3): 376–387. doi: 10.1093/femsre/fuy010.

29. Wu J., Yang J., Cho W.C., Zheng Y. Argonaute proteins: structural features, functions and emerging roles. J Adv Res. 2020; 24: 317–324. doi: 10.1016/j.jare.2020.04.017.

30. Fineran P.C., Blower T.R., Foulds I.J., Humphreys D.P., Lilley K.S., Salmond G.P. The phage abortive infection system, ToxIN, functions as a protein-RNA toxin-antitoxin pair. Proc Natl Acad Sci USA. 2009; 106 (3): 894–899. doi: 10.1073/pnas.0808832106.

31. Page R., Peti W. Toxin-antitoxin systems in bacterial growth arrest and persistence. Nat Chem Biol. 2016; 12 (4): 208–214. doi: 10.1038/nchembio.2044.

32. Dy R.L., Przybilski R., Semeijn K., Salmond G.P., Fineran P.C. A widespread bacteriophage abortive infection system functions through a type IV toxin-antitoxin mechanism. Nucleic Acids Res. 2014; 42 (7): 4590–605. doi: 10.1093/nar/gkt1419.

33. Yuer Wang, Huahao Fan, Yigang Tong. Unveil the secret of the bacteria and phage arms race. Int J Mol Sci 2023; 24 (5): 4363. doi: 10.3390/ijms24054363.

34. Millman A., Melamed S., Amitai G., Sorek R. Diversity and classification of cyclic-oligonucleotide-based anti-phage signalling systems. Nat Microbiol. 2020; 5 (12): 1608–1615. doi: 10.1038/s41564-020-0777-y.

35. Govande A.A., Duncan-Lowey B., Eaglesham J.B., Whiteley A.T., Kranzusch P.J. Molecular basis of CD-NTase nucleotide selection in CBASS antiphage defense. Cell Rep. 2021; 35 (9): 09206. doi: 10.1016/j.celrep.2021.109206.

36. Fatma S., Chakravarti A., Zeng X., Huang R.H. Molecular mechanisms of the CdnG-Cap5 antiphage defense system employing 3’,2’-cGAMP as the second messenger. Nat Commun. 2021; 12 (1): 6381. doi: 10.1038/s41467-021-26738-2.

37. Duncan-Lowey B., McNamara-Bordewick N.K., Tal N., Sorek R., Kranzusch P.J. Effector-mediated membrane disruption controls cell death in CBASS antiphage defense. Mol. Cell 2021; 81 (24): 5039–5051.e5. doi: 10.1016/j.molcel.2021.10.020.

38. Lau R.K., Ye Q., Birkholz E.A., Berg K.R., Patel L., Mathews I.T. et al. Structure and mechanism of a cyclic trinucleotide-activated bacterial endonuclease mediating bacteriophage immunity. Mol Cell. 2020; 77 (4): 723–733.e6. doi: 10.1016/j.molcel.2019.12.010.

39. Lowey B., Whiteley A.T., Keszei A.F.A., Morehouse B.R., Mathews I.T., Antine S.P. et al. CBASS immunity uses CARF-related effectors to sense 3’-5’and 2’-5’-Linked cyclic oligonucleotide signals and protect bacteria from phage infection. Cell. 2020; 182 (1): 38–49.e17. doi: 10.1016/j.cell.2020.05.019.

40. Ofir G., Herbst E., Baroz M., Cohen D., Millman A., Doron S. et al. Antiviral activity of bacterial TIR domains via signaling molecules that trigger cell death. Nature. 2021; 600: 116–120. doi: 10.1101/2021.01.06.425286.

41. Gao L., Altae-Tran H., Böhning F., Makarova K.S., Segel M., SchmidBurgk J. et al. Diverse enzymatic activities mediate antiviral immunity in prokaryotes. Science. 2020; 369 (6507): 1077–1084. doi: 10.1126/science.aba0372.

42. Millman A., Bernheim A., Stokar-Avihail A., Fedorenko T., Voichek M., Leavitt A. et al. Bacterial retrons function in anti-phage defense. Cell. 2020; 183 (6): 1551–1561.e12. doi: 10.1016/j.cell.2020.09.065.

43. Bobonis J., Mateus A., Pfalz B., Garcia-Santamarina S., Galardini M., Kobayashi C. et al. Phage proteins block and trigger retron toxin/antitoxin systems, BioRxiv. 2020. doi: 10.1101/2020.06.22.160242.

44. Snyder L. Phage-exclusion enzymes: a bonanza of biochemical and cell biology reagents? Mol Microbiol. 1995; 15 (3): 415–20. doi: 10.1111/j.13652958.1995.tb02255.x.

45. Parma D.H., Snyder M., Sobolevski S., Nawroz M., Brody E., Gold L. The Rex system of bacteriophage lambda: tolerance and altruistic cell death. Genes Dev. 1992; 6 (3): 497-510. doi: 10.1101/gad.6.3.497.

46. Tal N., Millman, Stokar-Avihail A., Fedorenko A., Leavitt T., Melamed A. et al. Antiviral defense via nucleotide depletion in bacteria. bioRxiv. 2021. doi: 10.1101/2021.04.26.441389.

47. Severin, Geoffrey B., Brian Y. Hsueh, Clinton A. Elg, John A. Dover, Christopher R. Rhoades, Alex J. Wessel et al. A broadly conserved deoxycytidine deaminase protects bacteria from phage infection. bioRxiv. 2021. doi: 10.1101/2021.03.31.437871.

48. Levitz R., Chapman D., Amitsur M., Green R., Snyder L., Kaufmann G. The optional E. coli prr locus encodes a latent form of phage T4-induced anticodon nuclease. EMBO J. 1990; 9 (5): 1383-9. doi: 10.1002/j.14602075.1990.tb08253.x.

49. Cheng X., Wang W., Molineux I.J. F exclusion of bacteriophage T7 occurs at the cell membrane. Virology. 2004; 326 (2): 340–52. doi: 10.1016/j.virol.2004.06.001.

50. Chopin M-C, Chopin A, Bidnenko E. Phage abortive infection in lactococci: variations on a theme. Curr Opin Microbiol. 2005; 8 (4): 473– 9. doi: 10.1016/j.mib.2005.06.006.

51. Labrie S.J., Mosterd C., Loignon S., Dupuis M.È., Desjardins P., Rousseau G.M. et al. A mutation in the methionine aminopeptidase gene provides phage resistance in Streptococcus thermophilus. Sci Rep. 2019; 9 (1): 13816. doi: 10.1038/s41598-019-49975-4.

52. O’Hara B.J., Barth Z.K., McKitterick A.C., Seed K.D. A highly specific phage defense system is a conserved feature of the Vibrio cholerae mobilome. PLoS Genetics. 2017; 13 (6): e1006838. doi: 10.1371/journal.pgen.1006838.

53. Eitzinger S., Asif A., Watters K.E., Iavarone A.T., Knott G.J., Doudna J.A., Minhas F.A.A. Machine learning predicts new anti-CRISPR proteins. Nucleic Acids Research. 2020, 48 (9): 4698-4708. doi: 10.1093/nar/gkaa219.

54. Tormo-Más M. Á., Mir I., Shrestha A., Tallent S. M., Campoy S., Lasa Í, et al. Moonlighting bacteriophage proteins derepress staphylococcal pathogenicity islands, Nature. 2020; 465 (7299): 779-82. doi: 10.1038/nature09065.

55. Mir-Sanchis I., Martínez-Rubio R., Martí M., Chen J., Lasa Í., Novick R.P. et al. Control of Staphylococcus aureus pathogenicity island excision. Mol Microbiol. 2012; 85 (5): 833-845. doi: 10.1111/j.1365-2958.2012.08145.x.

56. Ram G., Chen J., Kumar K., Ross H.F., Ubeda C., Damle P.K. et al. Staphylococcal pathogenicity island interference with helper phage reproduction is a paradigm of molecular parasitism. Proc Natl Acad Sci USA. 2012; 109 (40): 16300-5. doi: 10.1073/pnas.1204615109.

57. Mitarai N. How pirate phage interferes with helper phage: comparison of the two distinct strategies. J Theor Biol. 2020; 486: 110096. doi: 10.1016/j.jtbi.2019.110096.

58. Ibarra-Chavez R., Brady A., Chen J., Penades J.R., Haag A.F. Phage-inducible chromosomal islands promote genetic variability by blocking phage reproduction and protecting transductants from phage lysis. PLoS Genet. 2022; 18 (3): e1010146. https: //doi.org/10.1371/journal.pgen.1010146.

59. McKitterick A. C., Seed K. D. Anti-phage islands force their target phage to directly mediate island excision and spread. Nat Commun.2018; 9 (1): 2348. doi: 10.1038/s41467-018-04786-5.

60. McKitterick A. C., Hays S. G., Johura F. T., Alam M., Seed K. D. Viral satellites exploit phage proteins to escape degradation of the bacterial host chromosome. Cell Host Microbe.2019; 26 (4): 504-514.e4. doi: 10.1016/j.chom.2019.09.006.

61. Barth Z. K., Silvas T. V., Angermeyer A., Seed K. D. Genome replication dynamics of a bacteriophage and its satellite reveal strategies for parasitism and viral restriction. Nucleic Acids Res.2020; 48 (1): 249–263. doi: 10.1093/nar/gkz1005.

62. Hays S.G., Seed K.D. Dominant vibrio cholerae phage exhibits lysis inhibition sensitive to disruption by a defensive phage satellite. eLife. 2020; 9: e53200. doi: 10.7554/eLife.53200.

63. Krebs J.E., Goldstein E.S., Kilpatrick S.T. Lewin’s Genes X Boston. Мoscow: Laboratorija znanij; 2017. (in Russian)

64. Jeremy W. Dale, Simon F. Park. Molecular Genetics of Bacteria. 4th Edition. John Wiley & Sons, Ltd; 2004.

65. Guttman B., Raya R., Kutter E. Basic phage biology / In: Bacteriophages: Biology and Applications. Eds. Kutter E., Sulakvelidze A. USA, Boca Raton FL: CRC Press; 2005; 29–66.

66. Hoffmann B.H., Maze R. Release of male-specific bacteriophages from surviving host bacteria. Virology.1964; 22: 305–313. doi: 10.1016/00426822 (64)90021-2.

67. Hunter G.J. Phage-resistant and phage-carrying strains of lactic streptococci. J Hyg (Lond). 1947; 45 (3): 307–312. doi: 10.1017/s0022172400013966.

68. Los M., Wegrzyn G., Neubauer P. A role for bacteriophage T4 rI gene function in the control of phage development during pseudolysogeny and in slowly growing host cells. Res Microbiol. 2003; 154 (8): 547–552. doi: 10.1016/S0923-2508 (03)00151-7.

69. Ripp S., Miller R.V. The role of pseudolysogeny in bacteriophage-host interactions in a natural freshwater environment. Microbiology. 1997; 143 (6): 2065–2070. doi: 10.1099/00221287-143-6-2065.

70. Ripp S., Miller R.V. Dynamics of the pseudolysogenic response in slowly growing cells of Pseudomonas aeruginosa. Microbiology.1998; 144 (Pt8): 2225–2232. doi: 10.1099/00221287-144-8-2225.

71. Torsvik T., Dundas I.D. Persisting phage infection in Halobacterium salinarium str. 1. J Gen Virol. 1980; 47 (1): 29–36. doi: 10.1099/0022-131747-1-29.

72. Lwoff A. Lysogeny. Bacteriol Rev. 1953; 17 (4): 269–337. doi: 10.1128/br.17.4.269-337.1953.

73. Stent G.S. Molecular biology of bacterial viruses. San Francisco, CA: WH Freeman and Co: 1963.

74. Baess I. Report on a pseudolysogenic mycobacterium and a review of the literature concerning pseudolysogeny. Acta Pathol Microbiol Scand B Microbiol Immunol. 1971; 79 (3): 428–434. doi: 10.1111/j.16990463.1971.tb00084.x.

75. Barksdale L., Arden S.B. Persisting bacteriophage infections, lysogeny, and phage conversions. Annu Rev Microbiol. 1974; 28 (0): 265–299. doi: 10.1146/annurev.mi.28.100174.001405.

76. Ackermann H.W., DuBow M.S. Viruses of prokaryotes: general properties of bacteriophages.1987; 1: 49–85.

77. Ripp S., Miller R.V. Dynamics of the pseudolysogenic response in slowly growing cells of Pseudomonas aeruginosa. Microbiology. 1998; 144 (Pt8): 2225–2232. doi: 10.1099/00221287-144-8-2225.

78. Abedon S.T. Disambiguating bacteriophage pseudolysogeny: An historical analysis of lysogeny, pseudolysogeny, and the phage carrier state. In Contemporary Trends in Bacteriophage Research; Adams, H.T. (ed.); Nova Science Publishers: Hauppauge, NY, USA, 2009; 285–307

79. Wein T., Sorek R. Bacterial origins of human cell-autonomous innate immune mechanisms. Nat Rev Immunol. 2022; 22 (10): 629–638. doi: 10.1038/s41577-022-00705-4.


Рецензия

Для цитирования:


Даудова А.Д., Демина Ю.З., Абдрахманова Р.О., Баева Г.Р., Рубальская Т.С., Ясенявская А.Л., Рубальский О.В., Самотруева М.А. Механизмы антифаговой защиты прокариотов. Антибиотики и Химиотерапия. 2024;69(5-6):63-71. https://doi.org/10.37489/0235-2990-2024-69-5-6-63-71

For citation:


Daudova А.D., Demina Yu.Z., Abdrakhmanova R.O., Baeva G.R., Rubalskaia T.S., Yasenyavskaya A.L., Rubalsky O.V., Samotrueva M.A. Mechanisms of Antiphage Defense in Prokaryotes. Antibiot Khimioter = Antibiotics and Chemotherapy. 2024;69(5-6):63-71. (In Russ.) https://doi.org/10.37489/0235-2990-2024-69-5-6-63-71

Просмотров: 298


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 0235-2990 (Print)