Сенсорные системы для оценки восприимчивости бактерий к антибиотикам
https://doi.org/10.37489/0235-2990-2025-70-1-2-76-87
EDN: PRHJIX
Аннотация
Чрезмерное и порой неправильное использование антибиотиков приводит к появлению штаммов, обладающих множественной лекарственной устойчивостью. Устойчивые к антибиотикам патогены являются серьёзной проблемой здравоохранения в повседневной клинической практике, что влечёт за собой тяжёлые экономические последствия, вследствие увеличения затрат на лечение. Своевременное определение чувствительности к противомикробным препаратам при бактериальной инфекции обеспечивает точность назначения препаратов, сокращает время лечения и помогает свести к минимуму распространение инфекций, устойчивых к антибиотикам. Основная проблема при анализе антибиотикочувствительности бактерий заключается в том, что не существует достаточно быстрых диагностических тестов, которые позволили бы правильно назначить антибиотики на месте оказания медицинской помощи. С помощью традиционных методов для определения чувствительности бактерий к антибиотикам требуется минимум 24 ч. Поэтому актуальным является развитие экспресс-методов определения антибактериальной устойчивости, особенно с помощью биосенсорных систем. В работе проведён краткий анализ проблематики антибиотикочувствительности бактерий в мире и представлены основные механизмы её развития, а также описана перспективность сенсорных методов для оценки антибиотикорезистентности бактерий.
При поддержке: Работа выполнена при финансовой поддержке Российского научного Фонда, проект № 24-24-00309
Об авторах
О. И. Гулий
Институт биохимии и физиологии растений и микроорганизмов, ФИЦ «Саратовский научный центр РАН» (ИБФРМ РАН)
Россия
Конфликт интересов:
Россия
Ольга Ивановна Гулий, д. б. н., профессор, ведущий
научный сотрудник
лаборатория биохимии
Саратов
Конфликт интересов:
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов
О. А. Караваева
Институт биохимии и физиологии растений и микроорганизмов, ФИЦ «Саратовский научный центр РАН» (ИБФРМ РАН)
Россия
Конфликт интересов:
Россия
Ольга Александровна Караваева, к. б. н., научный сотрудник
лаборатория биохимии
Саратов
Конфликт интересов:
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов
Список литературы
1. Lee A. S., de Lencastre H., Garau J., Kluytmans J., Malhotra-Kumar S., Peschel A. et al. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus. Nat Rev Dis Primers. 2018; 4 (1): 18033. doi: 10.1038/nrdp.2018.33.
2. Zhang F., Cheng W. The mechanism of macterial resistance and potential bacteriostatic strategies. Antibiotics. 2022; 11 (9): 1215. doi: 10.3390/antibiotics11091215.
3. Roope L. S. J., Smith R. D., Pouwels K. B., Buchanan J., Abel L., Eibich P. et al. The challenge of antimicrobial resistance: What economics can contribute. Science. 2019; 364 (6435): eaau4679. doi: 10.1126/science.aau4679.
4. Theuretzbacher U., Gottwalt S., Beyer P., Butler M., Czaplewski L., Lienhardt C. et al. Analysis of the clinical antibacterial and antituberculosis pipeline. Lancet Infect. Dis. 2019; 19 (2): e40-e50. doi: 10.1016/s1473-3099(18)30513-9.
5. Antibiotic Resistance Threats in the United States, 2019; Antimicrobial Resistance. Tackling the Burden in the European Union, 2019. U.S. Department of Health and Human Services, CDC; 2019. Atlanta, GA. Available from: www.cdc.gov/DrugResistance/Biggest-Threats.html. doi: 10.15620/cdc:82532.
6. Rossen J. W.A., Tedim A. P., Murray A. K. The novel coronavirus COVID-19 outbreak: global implications for antimicrobial resistance. Front Microbiol. 2020; 1: 1020. doi: 10.3389/fmicb.2020.01020.
7. Rehman S. A parallel and silent emerging pandemic: Antimicrobial resistance (AMR) amid COVID-19 pandemic. J Infect Public Health. 2023; 16 (4): 611-617. doi: 10.1016/j.jiph.2023.02.021.
8. De Oliveira D. M. P., Forde B. M., Kidd T. J., Harris P. N. A., Schembri M. A., Beatson S. A. et al. Antimicrobial Resistance in ESKAPE Pathogens. Clin Microbiol Rev. 2020; 33 (3): e00181-19. doi: 10.1128/cmr.00181-19.
9. Central Asian and European Surveillance of Antimicrobial Resistance (CAESAR). World Health Organization Regional Office for Europe. 2016. Available from: http://www.euro.who.int/en/health-topics/disease-prevention/antimicrobial-resistance/publications/2016/central-asian-and-eastern-european-surveillance-of-antimicrobial-resistance.-annual-report-2016.
10. Sánchez Martín D., Wrande M., Sandegren L., Zardán Gómez de la Torre T. Naked-eye detection of antibiotic resistance gene sul1 based on aggregation of magnetic nanoparticles and DNA amplification products. Biosensors and Bioelectronics: X. 2022; 12: 12100277. doi: 10.1016/j.biosx.2022.100277.
11. Leung E., Weil D. E., Raviglione M., Nakatani H. The WHO policy package to combat antimicrobial resistance. Bull World Health Organ. 2011; 89 (5): 390–392. doi: 10.2471/blt.11.088435.
12. Aslam B., Wang W., Arshad M. I., Khurshid M., Muzammil S., Rasool M. H. et al. Antibiotic resistance: a rundown of a global crisis. Infect Drug Resist. 2018; 11: 1645–1658. doi: 10.2147/idr.s173867.
13. Coates A., Hu Y., Bax R., Page C. The future challenges facing the development of new antimicrobial drugs. Nat Rev Drug Discov. 2002; 1 (11): 895-910. doi: 10.1038/nrd940.
14. O’Connell K. M., Hodgkinson J. T., Sore H. F., Welch M., Salmond G. P., Spring D. R. Combating multidrug-resistant bacteria: current strategies for the discovery of novel antibacterials. Angewandte Chemie International Edition. 2013; 52 (41): 10706-10733. doi: 10.1002/anie.201209979.
15. Alekshun M., Levy S. Molecular mechanisms of antibactial multidrug resistance. Cell. 2007; 128 (6): 1037-1050. doi: 10.1016/j.cell.2007.03.004.
16. Al Marjani M. F., Mohammed R. K., Ahmed Z. O., Mohialden Y. M. Artificial intelligence and the silent pandemic of antimicrobial resistance: A comprehensive exploration. Journal La Multiapp. 2024; 5 (1): 25-37. doi: 10.37899/journallamultiapp.v5i1.952.
17. Medernach R. L., Logan L. K. The growing threat of antibiotic resistance in children//Infect Dis Clin North Am. 2018; 32 (1): 1-17. doi: 10.1016/j.idc.2017.11.001.
18. Partridge S. R., Kwong S. M., Firth N., Jensen S. O. Mobile genetic elements associated with antimicrobial resistance. Clin Microbiol Rev. 2018; 31 (4): 1-61. doi: 10.1128/cmr.00088-17.
19. Aminov R. I. Horizontal gene exchange in environmental microbiota. Front Microbiol. 2011; 2: 158. doi: 10.3389/fmicb.2011.00158.
20. Cisneros-Mayoral S., Graña-Miraglia L., Pérez-Morales D., Peña-Miller R., Fuentes-Hernández A. Evolutionary history and strength of selection determine the rate of antibiotic resistance adaptation. Mol Biol Evol. 2022; 39 (9): msac185. doi: 10.1093/molbev/msac185.
21. Kummerer K. Resistance in the environment. J Antimicrob Chemother. 2004; 54 (2): 311-320. doi: 10.1093/jac/dkh325.
22. Acar J. F., Moulin G. Antimicrobial resistance: a complex issue. Rev Sci Tech. 2012; 31 (1): 23–31. doi: 10.20506/rst.31.1.2098.
23. Andrews J. M. Determination of minimum inhibitory concentrations. Journal of antimicrobial Chemotherapy. 2001; 48: 5-16. doi: 10.1093/jac/48.suppl_1.5.
24. Puttaswamy S., Gupta S. K., Regunath H., Smith L. P., Sengupta S. A comprehensive review of the present and future antibiotic susceptibility testing (AST) systems. Archives of Clinical Microbiology. 2018; 9 (03): 83. doi: 10.4172/1989-8436.100083.
25. MacGowan A. P., Wise R. Establishing MIC breakpoints and the interpretation of in vitro susceptibility tests. J Antimicrob Chemother. 2001; 48: 17-28. doi: 10.1093/jac/48.suppl_1.17.
26. Marschal M., Bachmaier J., Autenrieth I., Oberhettinger P., Willmann M., Peter S. et al. Evaluation of the accelerate Pheno™ system for fast identification and antimicrobial susceptibility testing from positive blood culture in gram-negative bloodstream infection. J Clin Microbiol. 2017; 55 (7): 2116-2126. doi: 10.1128/jcm.00181-17.
27. Riediker S., Diserens J. M., Stadler R. H. Analysis of β-lactam antibiotics in incurred raw milk by rapid test methods and liquid chromatography coupled with electrospray ionization tandem mass spectrometry. J Agric Food Chem. 2001; 49 (9): 4171–4176. doi: 10.1021/jf010057k.
28. Reynoso E. C., Laschi S., Palchetti I., Torres E. Advances in antimicrobial resistance monitoring using sensors and biosensors : a review. Chemosensors. 2021; 9 (8): 232. doi: 10.3390/chemosensors9080232.
29. Guliy O. I., Zaitsev B. D., Borodina I. A. New approach for determination of antimicrobial susceptibility to antibiotics by an acoustic sensor. App Microbiol Biotechnol. 2020; 104 (3): 1283–1290. doi: 10.1007/s00253-019-10295-2.
30. Guliy O. I., Zaitsev B. D., Borodina I. A. Electroacoustic biosensor systems for evaluating antibiotic action on microbial cells. Sensors (Basel). 2023; 23 (14): 6292. doi: 10.3390/s23146292.
31. Vasala A., Hytönen V. P., Laitinen O. H. Modern tools for rapid diagnostics of antimicrobial resistance. Front Cell Infect Microbiol. 2020; 10: 308. doi: 10.3389/fcimb.2020.00308.
32. Pujol-Vila F., Villa R., Alvarez M. Nanomechanical sensors as a tool for bacteria detection and antibiotic susceptibility testing. Front Mech Eng. 2020; 6: 44. doi: 10.3389/fmech.2020.00044.
33. Guliy O. I., Zaitsev B. D., Borodina I. A. Antibiotics and analytical methods used for their determination. In: Maurya P. K., Chandra P. Elsevier Ltd. editors. Nanobioanalytical approaches to medical diagnostics: Woodhead Publishing; 2022; Chapter 5; 143–177. ISBN 978-0-323-85147-3. doi: 10.1016/B978-0-323-85147-3.00004-9.
34. Domingo-Roca R., Lasserre P., Riordan L., Macdonald A. R., Dobrea A., Duncan K. R. et al. Rapid assessment of antibiotic susceptibility using a fully 3D-printed impedance-based biosensor. Biosensors and Bioelectronics: X. 2023; 13: 100308. doi: 10.1016/j.biosx.2023.100308.
35. Qiu W., Nagl S. Automated miniaturized digital microfluidic antimicrobial susceptibility test using a chip-integrated optical oxygen sensor. ACS Sens. 2021; 6 (3): 1147–1156. doi: 10.1021/acssensors.0c02399.
36. Guliy O. I., Bunin V. D. Electrooptical analysis as sensing system for detection and diagnostics bacterial cells. In Chandra P., Pandey L. M. editors. Biointerface engineering: prospects in medical diagnostics and drug delivery: Springer, Singapore; 2020. Chapter 11. p. 233–254. ISBN 978-981-15-4789-8. doi: 10.1007/978-981-15-4790-4_11.
37. Conteduca D., Brunetti G., Dell’Olio F., Armenise M. N., Krauss T. F., Ciminelli C. Monitoring of individual bacteria using electro-photonic traps. Biomed Opt Express. 2019; 10 (7): 3463-3471. doi: 10.1364/boe.10.003463.
38. Gfeller K. Y., Nugaeva N., Hegner M. Rapid biosensor for detection of antibiotic-selective growth of Escherichia coli. Appl Environ Microbiol. 2005; 71 (5): 2626-2631. doi: 10.1128/aem.71.5.2626-2631.2005.
39. Bennett I., Pyne A. L. B., McKendry R. A. Cantilever sensors for rapid optical antimicrobial sensitivity testing. ACS Sensors. 2020; 5 (10): 3133−3139. doi: 10.1021/acssensors.0c01216.
40. Longo G., Alonso-Sarduy L., Rio L. M., Bizzini A., Trampuz A., Notz J. et al. Rapid detection of bacterial resistance to antibiotics using AFM cantilevers as nanomechanical sensors. Nat Nanotechnol. 2013; 8 (7): 522-526. doi: 10.1038/nnano.2013.120.
41. Villalba M. I., Stupar P., Chomicki W., Bertacchi M., Dietler G. et al. Nanomotion detection method for testing antibiotic resistance and susceptibility of slow-growing bacteria. Small. 2017; 14 (4). doi: 10.1002/smll.201702671.
42. Etayash H., Khan M. F., Kaur K., Thundat T. Microfluidic cantilever detects bacteria and measures their susceptibility to antibiotics in small confined volumes. Nat Commun. 2016; 7 (1): 12947. doi: 10.1038/ncomms12947.
43. Pitruzzello G., Thorpe S., Johnson S., Evans A., Gadelha H., Krauss T. F. Multiparameter antibiotic resistance detection based on hydrodynamic trapping of individual E. coli. Lab Chip 2019; 19 (8): 1417−1426. doi: 10.1039/c8lc01397g.
44. Boedicker J. Q., Li L., Kline T. R., Ismagilov R. F. Detecting bacteria and determining their susceptibility to antibiotics by stochastic confinement in nanoliter droplets using plug-based microfluidics. Lab Chip. 2008; 8 (8): 1265−1272. doi: 10.1039/b804911d.
45. Baltekin Ö., Boucharin A., Tano E., Andersson D. I., Elf J. Antibiotic susceptibility testing in less than 30 min using direct single-cell imaging. Proc Natl Acad Sci USA. 2017; 114 (34): 9170-9175. doi: 10.1073/pnas.1708558114.
46. Choi J., Yoo J., Lee M., Kim E. G., Lee J. S., Lee S. et al. A rapid antimicrobial susceptibility test based on single-cell morphological analysis. Sci Transl Med. 2014; 6 (267); 267-174. doi: 10.1126/scitranslmed.3009650.
47. Syal K., Iriya R., Yang Y., Yu H., Wang S., Haydel S. E. et al. Antimicrobial susceptibility test with plasmonic imaging and tracking of single bacterial motions on nanometer scale. ACS Nano. 2016; 10 (1): 845−852. doi: 10.1021/acsnano.5b05944.
48. Yu H., Jing W., Iriya R., Yang Y., Syal K., Mo M. et al. Phenotypic antimicrobial susceptibility testing with deep learning video microscopy. Anal Chem. 2018; 90 (10): 6314−6322. doi: 10.1021/acs.analchem.8b01128.
49. Stupar P., Opota O., Longo G., Prod’hom G., Dietler G., Greub G. et al. Nanomechanical sensor applied to blood culture pellets: a fast approach to determine the antibiotic susceptibility against agents of bloodstream infections. Clin Microbiol Infect. 2017; 23 (6): 400-405. doi: 10.1016/j.cmi.2016.12.028.
50. Toosky M. N., Grunwald J. T., Pala D., Shen B., Zhao W., D'Agostini C. et al. A rapid, point-of-care antibiotic susceptibility test for urinary tract infections. J Med Microbiol. 2020; 69 (1): 52-62. doi: 10.1099/jmm.0.001119.
51. Aghayee S., Benadiba C., Notz J., Kasas S., Dietler G., Longo G. Combination of fluorescence microscopy and nanomotion detection to characterize bacteria. J Mol Recognit. 2013; 26 (11): 590-595. doi: 10.1002/jmr.2306.
52. Bermingham C. R., Murillo I., Payot A. D. J., Balram K. C., Kloucek M. B., Hanna S. et al. Imaging of sub-cellular fluctuations provides a rapid way to observe bacterial viability and response to antibiotics. BioRxiv. 2018: 460139. doi: 10.1101/460139.
53. Johnson W. L., France D. C., Rentz N. S., Cordell W. T., Walls F. L. Sensing bacterial vibrations and early response to antibiotics with phase noise of a resonant crystal. Sci Rep. 2017. 7 (1): 12138. doi: 10.1038/s41598-017-12063-6.
54. Jain M. C., Nadaraja A. V., Narang R., Zarifi M. H. Rapid and real-time monitoring of bacterial growth against antibiotics in solid growth medium using a contactless planar microwave resonator sensor. Sci Rep. 2021; 11 (1): 14775. doi: 10.1038/s41598-021-94139-y.
55. Narang R., Mohammadi S., Ashani M. M., Sadabadi H., Hejazi H., Hossein Z. M. Sensitive, real-time and non-Intrusive detection of concentration and growth of pathogenic bacteria using microfuidic-microwave ring resonator biosensor. Sci Rep. 2018; 8 (1): 15807. doi: 10.1038/s41598-018-34001-w.
56. Гулий О. И., Зайцев Б. Д., Караваева О. А., Ловцова Л. Г., Мехта С. К., Бородина И. А. Экспресс-анализ чувствительности бактерий к бета-лактамным антибиотикам с помощью резонатора с поперечным электрическим полем. Антибиотики и химиотер. 2019; 64 (1-2): 3-8. doi: 10.24411/0235W2990W2019W10001.
57. Гулий О. И., Зайцев Б. Д., Алсовэйди А. К.М., Караваева О. А., Семёнов А. П., Бородина И. А. Экспресс-анализ воздействия аминогликозидов на бактерии с помощью сенсорной системы на основе пьезоэлектрического резонатора с поперечным электрическим полем. Антибиотики и химиотер. 2023; 68 (1–2): 4–10. doi: 10.37489/0235-2990-2023-68-1-2-4-10.
58. Dina N. E., Tahir M. A., Bajwa S. Z., Amin I., Valev V. K., Zhang L. SERS-based antibiotic susceptibility testing: Towards point-of-care clinical diagnosis. Biosens Bioelectron. 2023; 1: 219: 114843. doi: 10.1016/j.bios.2022.114843.
59. Романова Ю. М., Гинцбург А. Л. Бактериальные биоплёнки как естественная форма существования бактерий в окружающей среде и организме хозяина. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2011; 3: 99-109.
60. Dincer S., Masume Uslu F., Delik A. Antibiotic resistance in biofilm. Bacterial Biofilms. doi: 10.5772/intechopen.92388.
61. Bagge N., Ciofu O., Skovgaard L. T., Høiby N. Rapid development in vitro and in vivo of resistance to ceftazidime in biofilmgrowing Pseudomonas aeruginosa due to chromosomal betalactamase. APMIS. 2000; 108: 589–600. doi: 10.1034/j.1600-0463.2000.d01-102.x.
62. Thieme L., Hartung A., Tramm K., Klinger-Strobel M., Jandt K. D., Makarewicz O. et al. MBEC Versus MBIC: the lack of differentiation between biofilm reducing and inhibitory effects as a current problem in biofilm methodology. Biological Procedures Online. 2019; 21 (1): 18. doi: 10.1186/s12575-019-0106-0.
63. Rafaque Z., Abid N., Liaquat N., Afridi P., Siddique S., Masood S. In-vitro investigation of antibiotics efficacy against uropathogenic Escherichia coli biofilms and antibiotic induced biofilm formation at subminimum inhibitory concentration of ciprofloxacin Infect Drug Resist. 2020; 13: 2801–2810. doi: 10.2147/idr.s258355.
64. Macia M. D., Rojo-Molinero E., Oliver A. Antimicrobial susceptibility testing in biofilm-growing bacteria. Clin Microbiol Infect. 2014; 20 (10): 981-990. doi: 10.1111/1469-0691.12651.
65. Dall G. F., Tsang S. J., Gwynne P. J., MacKenzie S. P., Simpson A., Breusch S. J. et al. Unexpected synergistic and antagonistic antibiotic activity against Staphylococcus biofilms. J Antimicrob Chemother. 2018; 73 (7): 1830–1840. doi: 10.1093/jac/dky087.
66. Cruz C. D., Shah S., Tammela P. Defining conditions for biofilm inhibition and eradication assays for gram-positive clinical reference strains. BMC Microbiology. 2018; 18 (1): 173. doi: 10.1186/s12866-018-1321-6.
67. Magana M., Sereti C., Ioannidis A., Mitchell C. A., Ball A. R., Magiorkinis E. et al. Options and limitations in clinical investigation of bacterial biofilms. Clin Microbiol Rev. 2018; 31 (3): e00084-16. doi: 10.1128/CMR.00084-16.
68. Kim Y. W., Meyer M. T., Berkovich A., Subramanian S., Iliadis A. A., Bentley W. E. et al. A surface acoustic wave biofilm sensor integrated with a treatment method based on the bioelectric effect. Sensors and Actuators A: Physical. 2016; 238: 140–149. doi: 10.1016/j.sna.2015.12.001.
69. Piasecki T., Guła G., Waszczuk K., Drulis-Kawa Z., Gotszalk T. Quartz tuning fork as in-situ sensor of bacterial biofilm. Procedia Engineering. 2014; 87: 369–372. doi: 10.1016/j.proeng.2014.11.740.
70. Yeor‑Davidi E., Zverzhinetsky M., Krivitsky V., Patolsky F. Real‑time monitoring of bacterial biofilms metabolic activity by a redox‑reactive nano-sensors array. J Nanobiotechnol. 2020; 18 (1): 81. doi: 10.1186/s12951-020-00637-y.
71. Guliy O. I., Evstigneeva S. S., Shirokov A. A., Bunin V. D. Sensor system for analysis of biofilm sensitivity to ampicillin. Appl Microbiol Biotechnol. 2024; 108: 172. doi: 10.1007/s00253-023-12831-7.
72. Blanco-Cabra N., López-Martíne M. J., Arévalo-Jaimes B. V., Martin-Gómez M. T., Samitier J., Torrents E. A new BiofilmChip device for testing biofilm formation and antibiotic susceptibility. NPJ Biofilms Microbiomes. 2021; 7 (1): 62. doi: 10.1038/s41522-021-00236-1.
73. Catalano A., Iacopetta D., Ceramella J., Scumaci D., Giuzio F., Saturnino C. et al. Multidrug resistance (MDR): a widespread phenomenon in pharmacological therapies. Molecules. 2022; 27 (3): 616. doi: 10.3390/molecules27030616.
74. Ding P., Gao Y., Wang J., Xiang H., Zhang C., Wang L. et al Progress and challenges of multidrug resistance proteins in diseases. Am J Cancer Res. 2022; 12 (10): 4483–4501.
75. Antimicrobial resistance: a manual for developing national action plans. Publications of the World Health Organization: 2016. 2016. ISBN 978-92-4-154953-0. Available from: web site (www.who.int).
Рецензия
Для цитирования:
Гулий О.И., Караваева О.А. Сенсорные системы для оценки восприимчивости бактерий к антибиотикам. Антибиотики и Химиотерапия. 2025;70(1-2):76-87. https://doi.org/10.37489/0235-2990-2025-70-1-2-76-87. EDN: PRHJIX
For citation:
Guliy O.I., Karavaeva O.A. Sensor Systems for Assessing Bacterial Susceptibility to Antibiotics. Antibiot Khimioter = Antibiotics and Chemotherapy. 2025;70(1-2):76-87. (In Russ.) https://doi.org/10.37489/0235-2990-2025-70-1-2-76-87. EDN: PRHJIX
Просмотров:
140
Послать статью по эл. почте 