Preview

Антибиотики и Химиотерапия

Расширенный поиск

Спектры литической активности бактериофагов

https://doi.org/10.37489/0235-2990-2023-68-11-12-59-66

Аннотация

Одним из центральных вопросов науки о бактериофагах является их хозяйская специфичность, обусловленная возможностью реализации жизненного цикла вируса на разных стадиях, включая адсорбцию, проникновение генетического материала вируса в клетку и его репликацию, сборку фаговых частиц и лизис клетки. Лабораторные оценки спектра литической активности фагов неразрывно связаны со значительной методической погрешностью, и часто используемый метод спот-теста может давать большой процент ложноположительных результатов. Наряду с разнообразием типов фаговой специфичности, имеет место её изменчивость во времени. Совместная эволюция фагов и бактерий приводит к приобретению бактериями устойчивости к вирусам и накоплению в геномах бактериофагов мутаций, направленных на преодоление этой устойчивости. В то же время адаптация бактериофагов к бактериям, эволюционно отдалённым от основных хозяев, в значительной степени затруднена. В основе этого барьера лежат особенности метаболизма, структур клеточной стенки и механизмов реализации матричных процессов. Пространственный фактор фаговой специфичности проявляется в большей ширине спектров литической активности бактериофагов на локальных выборках бактерий по сравнению со спектрами, оцененными на выборках изолятов из местообитаний, географически удалённых от места выделения вируса.

Об авторах

И. М. Пчелин
ФГБНУ «Институт экспериментальной медицины»
Россия

Пчелин Иван Михайлович — к. б. н., научный сотрудник лаборатории инновационных методов микробиологического мониторинга, научно-образовательный центр «Молекулярные основы взаимодействия микроорганизмов и человека» научного центра мирового уровня «Центр персонализированной медицины»

Санкт-Петербург



А. Е. Гончаров
ФГБНУ «Институт экспериментальной медицины»; ФГБОУ ВО «Северо-Западный государственный медицинский университет им. И. И. Мечникова» Минздрава России; ФГБОУ ВО Санкт-Петербургский государственный университет
Россия

Гончаров Артемий Евгеньевич — д. м. н., заведующий лабораторией функциональной геномики и протеомики микроорганизмов; профессор кафедры эпидемиологии, паразитологии и дезинфектологии; доцент кафедры фундаментальных проблем медицины и медицинских технологий

Санкт-Петербург



Б. И. Асланов
ФГБОУ ВО «Северо-Западный государственный медицинский университет им. И. И. Мечникова» Минздрава России
Россия

Асланов Батырбек Исмелович — д. м. н., доцент, заведующий кафедрой эпидемиологии, паразитологии и дезинфектологии

Санкт-Петербург



Д. В. Азаров
ФГБНУ «Институт экспериментальной медицины»; ФГБОУ ВО «Северо-Западный государственный медицинский университет им. И. И. Мечникова» Минздрава России
Россия

Азаров Даниил Валерьевич — к. м. н., заведующий лабораторией инновационных методов микробиологического мониторинга, научно-образовательный центр «Молекулярные основы взаимодействия микроорганизмов и человека» научного центра мирового уровня «Центр персонализированной медицины»; ассистент кафедры эпидемиологии, паразитологии и дезинфектологии

Санкт-Петербург



Список литературы

1. Летаров А.В. История ранних исследований бактериофагов и рождение основных концепций вирусологии. Биохимия. 2020; 85 (9): 1189–1212. doi: https://doi.org/10.1134/s0006297920090096.

2. Власов В.В., Тикунова Н.В., Морозова В.В. Бактериофаги как терапевтические препараты: что сдерживает их применение в медицине. Биохимия. doi: https://doi.org/10.1134/s0006297920110061. 2020; 85 (11): 1587–1600.

3. Зуева Л.П., Асланов Б.И., Долгий А.А., Гончаров А.Е., Архангельский А.И. Бактериофаги-факторы эволюции госпитальных штаммов и средства борьбы с инфекциями. Эпидемиология и инфекционные болезни. Актуальные вопросы. 2012(1):9–13.

4. Асланов Б.И., Долгий А.А., Гончаров А.Е., Архангельский А.И. Роль бактериофагов в горизонтальном генетическом обмене среди возбудителей инфекций в стационарах. Профилактическая и клиническая медицина. 2012 (4): 38–41.

5. Skurnik M. Can bacteriophages replace antibiotics? Antibiotics (Basel). 2022; 11 (5): 575. doi: 10.3390/antibiotics11050575.

6. Łusiak-Szelachowska M., Międzybrodzki R., Drulis-Kawa Z., Cater K., Preventive and Clinical Medicine. 2012 (4): 38–41. (in Russian)]

7. Pirnay J.P., Blasdel B.G., Bretaudeau L., Buckling A., Chanishvili N., Clark J.R., et al. Quality and safety requirements for sustainable phage therapy products. Pharm Res. 2015; 32 (7): 2173–2179. doi: 10.1007/s11095-014-1617-7.

8. Knežević P., Winogradow C., et al. Bacteriophages and antibiotic interactions in clinical practice: what we have learned so far. J Biomed Sci. 2022;29(1):23. doi: 10.1186/s12929-022-00806-1.

9. Pirnay J.P., Ferry T., Resch G. Recent progress toward the implementation of phage therapy in Western medicine. FEMS Microbiol Rev. 2022; 46 (1): fuab040. doi: 10.1093/femsre/fuab040.

10. Алешкин А.В., Селькова Е.П., Ершова О.Н., Савин И.А., Шкода А.С., Бочкарева С.С., и др. Концепция персонализированной фаготерапии пациентов отделения реанимации и интенсивной терапии, страдающих инфекциями, связанными с оказанием медицинской помощи. Фундаментальная и клиническая медицина. 2018; 3 (2): 66–74.

11. Theuretzbacher U., Piddock L.J.V. Non-traditional antibacterial therapeutic options and challenges. Cell Host Microbe. 2019; 26 (1): 61–72. doi: 10.1016/j.chom.2019.06.004.

12. Hyman P., Abedon S.T. Bacteriophage host range and bacterial resistance. Adv Appl Microbiol. 2010; 70: 217–248. doi: 10.1016/S0065-2164(10)70007-1.

13. Ryan E.M., Gorman S.P., Donnelly R.F., Gilmore B.F. Recent advances in bacteriophage therapy: how delivery routes, formulation, concentration and timing influence the success of phage therapy. J Pharm Pharmacol. 2011; 63 (10): 1253–1264. doi: 10.1111/j.2042-7158.2011.01324.x.

14. Kornienko M., Kuptsov N., Gorodnichev R., Bespiatykh D., Guliaev A., Letarova M., et al. Contribution of Podoviridae and Myoviridae bacteriophages to the effectiveness of anti-staphylococcal therapeutic cocktails. Sci Rep. 2020; 10 (1): 18612. doi: 10.1038/s41598-020-75637-x.

15. Mattila S., Ruotsalainen P., Jalasvuori M. On-demand isolation of bacteriophages against drug-resistant bacteria for personalized phage therapy. Front Microbiol. 2015; 6: 1271. doi: 10.3389/fmicb.2015.01271.

16. Ross A., Ward S., Hyman P. More is better: selecting for broad host range bacteriophages. Front Microbiol. 2016; 7: 1352. doi: 10.3389/fmicb.2016.01352.

17. Casey E., van Sinderen D., Mahony J. In vitro characteristics of phages to guide‚ real life‘ phage therapy suitability. Viruses. 2018; 10 (4): 163. doi: 10.3390/v10040163.

18. Allué-Guardia A., Saranathan R., Chan J., Torrelles J.B. Mycobacteriophages as potential therapeutic agents against drug-resistant tuberculosis. Int J Mol Sci. 2021; 22 (2): 735. doi: 10.3390/ijms22020735.

19. Hyman P. Phages for phage therapy: isolation, characterization, and host range breadth. Pharmaceuticals (Basel). 2019; 12 (1): 35. doi: 10.3390/ph12010035.

20. Асланов Б.И., Зуева Л.П., Кафтырева Л.А., Бойцов А.Г., Акимкин В.Г., Долгий А.А. и др. Рациональное применение бактериофагов в лечебной и противоэпидемической практике. Федеральные клинические рекомендации. М.: 2014; 39.

21. Melo L.D.R., Brandão A., Akturk E., Santos S.B., Azeredo J. Characterization of a new Staphylococcus aureus Kayvirus harboring a lysin active against biofilms. Viruses. 2018; 10 (4): 182. doi: 10.3390/v10040182.

22. Melo L.D.R., Sillankorva S., Ackermann H.W., Kropinski A.M., Azeredo J., Cerca N. Isolation and characterization of a new Staphylococcus epidermidis broad-spectrum bacteriophage. J Gen Virol. 2014; 95 (Pt 2): 506–515. doi: 10.1099/vir.0.060590-0.

23. Manohar P., Tamhankar A.J., Lundborg C.S., Nachimuthu R. Therapeutic characterization and efficacy of bacteriophage cocktails infecting Escherichia coli, Klebsiella pneumoniae, and Enterobacter species. Front Microbiol. 2019; 10: 574. doi: 10.3389/fmicb.2019.00574.

24. Imklin N., Nasanit R. Characterization of Salmonella bacteriophages and their potential use in dishwashing materials. J Appl Microbiol. 2020; 129 (2): 266–277. doi: 10.1111/jam.14617.

25. Turner D., Wand M.E., Briers Y., Lavigne R., Sutton J.M., Reynolds D.M. Characterisation and genome sequence of the lytic Acinetobacter baumannii bacteriophage vB_AbaS_Loki. PLoS One. 2017; 12 (2): e0172303. doi: 10.1371/journal.pone.0172303.

26. Sáez Moreno D., Visram Z., Mutti M., Restrepo-Córdoba M., Hartmann S., Kremers A.I. et al. ε2-phages are naturally bred and have a vastly improved host range in Staphylococcus aureus over wild type phages. Pharmaceuticals (Basel). 2021; 14 (4): 325. doi: 10.3390/ph14040325.

27. Glonti T., Pirnay J.P. In vitro techniques and measurements of phage characteristics that are important for phage therapy success. Viruses. 2022; 14 (7): 1490. doi: 10.3390/v14071490.

28. de Jonge P.A., Nobrega F.L., Brouns S.J.J., Dutilh B.E. Molecular and evolutionary determinants of bacteriophage host range. Trends Microbiol. 2019; 27 (1): 51–63. doi: 10.1016/j.tim.2018.08.006.

29. Rocha E.P.C., Bikard D. Microbial defenses against mobile genetic elements and viruses: who defends whom from what? PLoS Biol. 2022; 20 (1): e3001514. doi: 10.1371/journal.pbio.3001514.

30. Georjon H., Bernheim A. The highly diverse antiphage defence systems of bacteria. Nat Rev Microbiol. 2023; 21 (10): 686–700. doi: 10.1038/s41579023-00934-x.

31. Samson J.E., Magadán A.H., Sabri M., Moineau S. Revenge of the phages: defeating bacterial defences. Nat Rev Microbiol. 2013; 11 (10): 675–687. doi: 10.1038/nrmicro3096.

32. Anandu S., Tanuj G. Anti-CRISPR: a defense strategy of bacteriophages against bacteria. J. Entomol. Zool. Stud. 2020; 8 (6): 1003–1010. doi: 10.22271/j.ento.2020.v8.i6n.7968.

33. Plattner M., Shneider M.M., Arbatsky N.P., Shashkov A.S., Chizhov A.O., Nazarov S., et al. Structure and function of the branched receptorbinding complex of bacteriophage CBA120. J Mol Biol. 2019; 431 (19): 3718–3739. doi: 10.1016/j.jmb.2019.07.022.

34. Dunne M., Rupf B., Tala M., Qabrati X., Ernst P., Shen Y., et al. Reprogramming bacteriophage host range through structure-guided design of chimeric receptor binding proteins. Cell Rep. 2019; 29 (5): 1336– 1350.e4. doi: 10.1016/j.celrep.2019.09.062.

35. Dunne M., Prokhorov N.S., Loessner M.J., Leiman P.G. Reprogramming bacteriophage host range: design principles and strategies for engineering receptor binding proteins. Curr Opin Biotechnol. 2021; 68: 272–281. doi: 10.1016/j.copbio.2021.02.006.

36. Gil J., Paulson J., Brown M., Zahn H., Nguyen M.M., Eisenberg M., et al. Tailoring the host range of Ackermannviridae bacteriophages through chimeric tailspike proteins. Viruses. 2023; 15 (2): 286. doi: 10.3390/v15020286.

37. Lavelle K., Martinez I., Neve H., Lugli G.A., Franz C.M.A.P., Ventura M., et al. Biodiversity of Streptococcus thermophilus phages in global dairy fermentations. Viruses. 2018; 10 (10):577. doi: 10.3390/v10100577.

38. de Leeuw M., Baron M., Ben David O., Kushmaro A. Molecular insights into bacteriophage evolution toward its host. Viruses. 2020; 12 (10): 1132. doi: 10.3390/v12101132.

39. Shaer Tamar E., Kishony R. Multistep diversification in spatiotemporal bacterial-phage coevolution. Nat Commun. 2022; 13 (1): 7971. doi: 10.1038/ s41467-022-35351-w.

40. Sergueev K.V., Filippov A.A., Farlow J., Su W., Kvachadze L., Balarjishvili N., et al. Correlation of host range expansion of therapeutic bacteriophage Sb-1 with allele state at a hypervariable repeat locus. Appl Environ Microbiol. 2019; 85 (22): e01209-19. doi: 10.1128/AEM.01209-19.

41. Wandro S., Oliver A., Gallagher T., Weihe C., England W., Martiny J.B.H., et al. Predictable molecular adaptation of coevolving Enterococcus faecium and lytic phage EfV12-phi1. Front Microbiol. 2019; 9: 3192. doi: 10.3389/fmicb.2018.03192.

42. Hsu C.R., Lin T.L., Pan Y.J., Hsieh P.F., Wang J.T. Isolation of a bacteriophage specific for a new capsular type of Klebsiella pneumoniae and characterization of its polysaccharide depolymerase. PLoS One. 2013; 8 (8): e70092. doi: 10.1371/journal.pone.0070092.

43. Pertics B.Z., Cox A., Nyúl A., Szamek N., Kovács T., Schneider G. Isolation and characterization of a novel lytic bacteriophage against the K2 capsule-expressing hypervirulent Klebsiella pneumoniae strain 52145, and identification of its functional depolymerase. Microorganisms. 2021; 9 (3): 650. doi: 10.3390/microorganisms9030650.

44. Pan Y.J., Lin T.L., Chen C.C., Tsai Y.T., Cheng Y.H., Chen Y.Y., et al. Klebsiella phage ΦK64-1 encodes multiple depolymerases for multiple host capsular types. J Virol. 2017; 91 (6): e02457-16. doi: 10.1128/JVI.02457-16.

45. Coclet C., Roux S. Global overview and major challenges of host prediction methods for uncultivated phages. Curr Opin Virol. 2021; 49: 117–126. doi: 10.1016/j.coviro.2021.05.003.

46. Lood C., Boeckaerts D., Stock M., De Baets B., Lavigne R., van Noort V., et al. Digital phagograms: predicting phage infectivity through a multilayer machine learning approach. Curr Opin Virol. 2022; 52: 174–181. doi: 10.1016/j.coviro.2021.12.004.

47. Flores C.O., Meyer J.R., Valverde S., Farr L., Weitz J.S. Statistical structure of host-phage interactions. Proc Natl Acad Sci U S A. 2011; 108 (28): E288–E297. doi: 10.1073/pnas.1101595108.

48. Holtappels D., Alfenas-Zerbini P., Koskella B. Drivers and consequences of bacteriophage host range. FEMS Microbiol Rev. 2023; 47 (4):fuad038. doi: 10.1093/femsre/fuad038.

49. Makalatia K., Kakabadze E., Bakuradze N., Grdzelishvili N., Stamp B., Herman E., et al. Investigation of Salmonella phage-bacteria infection profiles: network structure reveals a gradient of target-range from generalist to specialist phage clones in nested subsets. Viruses. 2021; 13 (7): 1261. doi: 10.3390/v13071261.

50. Molina F., Simancas A., Ramírez M., Tabla R., Roa I., Rebollo J.E. A new pipeline for designing phage cocktails based on phage-bacteria infection networks. Front Microbiol. 2021; 12: 564532. doi: 10.3389/fmicb.2021.564532.

51. Harper D.R. Selection of disease targets for phage therapy. In: Harper D., Abedon S., Burrowes B., McConville M. (eds) Bacteriophages. Cham: Springer; 2020. doi: 10.1007/978-3-319-40598-8_42-1.

52. Popescu M., Van Belleghem J.D., Khosravi A., Bollyky P.L. Bacteriophages and the immune system. Annu Rev Virol. 2021; 8 (1): 415–435. doi: 10.1146/annurev-virology-091919-074551.

53. Weitz J.S., Poisot T., Meyer J.R., Flores C.O., Valverde S., Sullivan M.B., et al. Phage-bacteria infection networks. Trends Microbiol. 2013; 21 (2): 82–91. doi: 10.1016/j.tim.2012.11.003.

54. Faruque S.M., Naser I.B., Islam M.J., Faruque A.S., Ghosh A.N., Nair G.B., et al. Seasonal epidemics of cholera inversely correlate with the prevalence of environmental cholera phages. Proc Natl Acad Sci U S A. 2005; 102 (5): 1702–1707. doi: 10.1073/pnas.0408992102.

55. Ceyssens P.J., Minakhin L., Van den Bossche A., Yakunina M., Klimuk E., Blasdel B., et al. Development of giant bacteriophage ΦKZ is independent of the host transcription apparatus. J Virol. 2014; 88 (18): 10501–10510. doi: 10.1128/JVI.01347-14.

56. Ceyssens P.J., Glonti T., Kropinski N.M., Lavigne R., Chanishvili N., Kulakov L., et al. Phenotypic and genotypic variations within a single bacteriophage species. Virol J. 2011; 8: 134. doi: 10.1186/1743-422X-8-134.

57. Jacobs-Sera D., Marinelli L.J., Bowman C., Broussard G.W., Guerrero Bustamante C., Boyle M.M., et al. On the nature of mycobacteriophage diversity and host preference. Virology. 2012; 434 (2): 187–201. doi: 10.1016/j.virol.2012.09.026.

58. Oliveira J., Mahony J., Hanemaaijer L., Kouwen T.R.H.M., van Sinderen D. Biodiversity of bacteriophages infecting Lactococcus lactis starter cultures. J Dairy Sci. 2018; 101 (1): 96–105. doi: 10.3168/jds.2017-13403.

59. Gencay Y.E., Gambino M., Prüssing T.F., Brøndsted L. The genera of bacteriophages and their receptors are the major determinants of host range. Environ Microbiol. 2019; 21 (6): 2095–2111. doi: 10.1111/14622920.14597.

60. Schwarzer D., Buettner F.F., Browning C., Nazarov S., Rabsch W., Bethe A., et al. A multivalent adsorption apparatus explains the broad host range of phage phi92: a comprehensive genomic and structural analysis. J Virol. 2012; 86 (19): 10384–10398. doi: 10.1128/JVI.00801-12.

61. Takeuchi I., Osada K., Azam A.H., Asakawa H., Miyanaga K., Tanji Y. The presence of two receptor-binding proteins contributes to the wide host range of staphylococcal Twort-like phages. Appl Environ Microbiol. 2016; 82 (19): 5763–5774. doi: 10.1128/AEM.01385-16.

62. Oliveira H., Costa A.R., Konstantinides N., Ferreira A., Akturk E., Sillankorva S. et al. Ability of phages to infect Acinetobacter calcoaceticus-Acinetobacter baumannii complex species through acquisition of different pectate lyase depolymerase domains. Environ Microbiol. 2017; 19 (12): 5060–5077. doi: 10.1111/1462-2920.13970.

63. Zaczek-Moczydłowska M.A., Young G.K., Trudgett J., Plahe C., Fleming C.C., Campbell K., et al. Phage cocktail containing Podoviridae and Myoviridae bacteriophages inhibits the growth of Pectobacterium spp. under in vitro and in vivo conditions. PLoS One. 2020;15 (4):e0230842. doi: 10.1371/journal.pone.0230842.

64. Salem M., Virtanen S., Korkeala H., Skurnik M. Isolation and characterization of Yersinia-specific bacteriophages from pig stools in Finland. J Appl Microbiol. 2015; 118 (3): 599–608. doi: 10.1111/jam.12722.

65. Jun J.W., Park S.C., Wicklund A., Skurnik M. Bacteriophages reduce Yersinia enterocolitica contamination of food and kitchenware. Int J Food Microbiol. 2018; 271: 33–47. doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.2018.02.007.

66. Sváb D., Falgenhauer L., Rohde M., Chakraborty T., Tóth I. Identification and characterization of new broad host-range rV5-like coliphages C203 and P206 directed against enterobacteria. Infect Genet Evol. 2018; 64: 254–261. doi: 10.1016/j.meegid.2018.07.004.

67. Khan Mirzaei M., Nilsson A.S. Isolation of phages for phage therapy: a comparison of spot tests and efficiency of plating analyses for determination of host range and efficacy. PLoS One. 2015; 10 (3): e0118557. doi: 10.1371/journal.pone.0118557.

68. Comeau A.M., Buenaventura E., Suttle C.A. A persistent, productive, and seasonally dynamic vibriophage population within Pacific oysters (Crassostrea gigas). Appl Environ Microbiol. 2005; 71 (9): 5324–5331. doi: 10.1128/AEM.71.9.5324-5331.2005.

69. Liu M., Hernandez-Morales A., Clark J., Le T., Biswas B., Bishop-Lilly K.A., et al. Comparative genomics of Acinetobacter baumannii and therapeutic bacteriophages from a patient undergoing phage therapy. Nat Commun. 2022; 13 (1): 3776. doi: 10.1038/s41467-022-31455-5.

70. Van Cauwenberghe J., Santamaría R.I., Bustos P., Juárez S., Ducci M.A., Figueroa Fleming T., et al. Spatial patterns in phage-Rhizobium coevolutionary interactions across regions of common bean domestication. ISME J. 2021; 15 (7): 2092–2106. doi: 10.1038/s41396-021-00907-z.

71. Yang Z., Liu X., Shi Y., Yin S., Shen W., Chen J., et al. Characterization and genome annotation of a newly detected bacteriophage infecting multidrug-resistant Acinetobacter baumannii. Arch Virol. 2019; 164 (6): 1527–1533. doi: 10.1007/s00705-019-04213-0.

72. Xu J., Chen M., He L., Zhang S., Ding T., Yao H., et al. Isolation and characterization of a T4-like phage with a relatively wide host range within Escherichia coli. J Basic Microbiol. 2016; 56 (4): 405–421. doi: 10.1002/jobm.201500440.

73. Piel D., Bruto M., Labreuche Y., Blanquart F., Goudenège D., Barcia-Cruz R., et al. Phage-host coevolution in natural populations. Nat Microbiol. 2022; 7 (7): 1075–1086. doi: 10.1038/s41564-022-01157-1.

74. Bhunchoth A., Phironrit N., Leksomboon C., Chatchawankanphanich O., Kotera S., Narulita E., et al. Isolation of Ralstonia solanacearuminfecting bacteriophages from tomato fields in Chiang Mai, Thailand, and their experimental use as biocontrol agents. J Appl Microbiol. 2015; 118 (4): 1023–1033. doi: 10.1111/jam.12763.

75. Castillo D., Christiansen R.H., Espejo R., Middelboe M. Diversity and geographical distribution of Flavobacterium psychrophilum isolates and their phages: patterns of susceptibility to phage infection and phage host range. Microb Ecol. 2014; 67 (4): 748–757. doi: 10.1007/s00248014-0375-8.


Рецензия

Для цитирования:


Пчелин И.М., Гончаров А.Е., Асланов Б.И., Азаров Д.В. Спектры литической активности бактериофагов. Антибиотики и Химиотерапия. 2023;68(11-12):59-66. https://doi.org/10.37489/0235-2990-2023-68-11-12-59-66

For citation:


Pchelin I.M., Goncharov A.Е., Aslanov B.I., Azarov D.V. Lytic Activity Spectra of Bacteriophages. Antibiot Khimioter = Antibiotics and Chemotherapy. 2023;68(11-12):59-66. (In Russ.) https://doi.org/10.37489/0235-2990-2023-68-11-12-59-66

Просмотров: 386


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 0235-2990 (Print)