Preview

Антибиотики и Химиотерапия

Расширенный поиск

Стрептомицеты в свете концепции «многоклеточности» бактерий

Полный текст:

Аннотация

В обзоре обсуждаются некоторые аспекты роста и развития стрептомицетов, имеющие приспособительное значение для их существования в природных условиях и отражающие представление о них как о прокариотах, определенно обладающих рядом признаков, свойственных многоклеточному организму. В качестве полезной модели, дающей уникальные возможности для исследования разных аспектов биологии стрептомицетов как на лабораторных средах, так и в природе in situ, нами представлен Streptomyces olivocinereus - продуцент люминесцирующего антибиотика гелиомицина (резистомицина). В нашем сообщении суммированы результаты многолетнего изучения роста, дифференциации и «поведения» этого продуцента, проведённые группой исследователей Московского государственного университета. Полученные данные могут быть привлечены в числе аргументов в пользу «многоклеточной» природы стрептомицетов.

Об авторах

К. А. Виноградова
Московский государственный университет им. М. В. Ломоносова
Россия


В. Г. Булгакова
Московский государственный университет им. М. В. Ломоносова
Россия


А. Н. Полин
Московский государственный университет им. М. В. Ломоносова
Россия


Список литературы

1. Виноградова К.А., Булгакова В.Г., Полин А.Н., Кожевин П.А. Устойчивость микроорганизмов к антибиотикам: резистома, её обьём, разнообразие и развитие. Антибиотики и химиотер 2013; 58: 5-6: 38-48. / Vinogradova K.A., Bulgakova V.G., Polin A.N., Kozhevin P.A. Ustojchivost' mikroorganizmov k antibiotikam: rezistoma, ee ob#em, raznoobrazie i razvitie. Antibiotiki i himioter 2013; 58: 5-6: 38-48. [in Russian]

2. Kolter R., van Wezel G.P. Goodbye to brute force in antibiotic discovery? 2016 Doi 10.1038/nmicrobiol.2015.20

3. Seipke R.E., Kaltenpoth M., Hutchings M.I. Streptomyces as symbionts: an emerging and widespread theme? FEMS Microbiol Rev 2012; 36: 4: 862-876.

4. Flärdh K., Buttner M.J. Streptomyces morphogeneticus: dissecting differentiation in a filamentous bacterium. Nat Rev Microbiol 2009; 7: 1: 36-49.

5. Виноградова К.А., Булгакова В.Г., Полин А.Н., Кожевин П.А. О био плёнках стрептомицетов. I. Распространение и формирование. Антибиотики и химиотер 2015; 60: 1-2: 44-55. / Vinogradova K.A., Bulgakova V.G., Polin A.N., Kozhevin P.A. O bioplenkah streptomicetov. I. Rasprostranenie i formirovanie. Antibiotiki i himioter 2015; 60: 1-2: 44-55. [in Russian]

6. Прокофьева-Бельговская А.А. Строение и развитие актиномицетов. М.: Изд-во АН СССР, 1963. / Prokofeva-Bel'govskaja A.A. Stroenie i razvitie aktinomicetov. M.: Izd-vo AN SSSR, 1963. [in Russian]

7. Kalakoutskii L.V., Agre N.S. Comparative aspects of development and differentiation in actinomycetes. Bact Rev 1976; 40: 2: 469-524.

8. Mc Cormic J.R., Flardth K. Signals and regulators that govern Streptomyces development. FEMS Microbiol Rev 2012; 36: 1: 206-231.

9. Yagüe P., Lopez-Garcia M.T., Rioseras B. et al. Pre-sporulation stages of Streptomyces differentiation: state-of-the-art and future perspectives. FEMS Microbiol.Lett 2013: 342: 2: 79-88.

10. Van Dissel D., Claessen D., van Wezel G.P. Morphogenesis of Streptomyces in submerged cultures. Adv Appl Microbiol 2014; 89: 1-45.

11. Егоров Н.С. Основы учения об антибиотиках. М.: Высшая школа 1969. / Egorov N.S. Osnovy uchenija ob antibiotikah. M.: Vysshaja shkola 1969. [in Russian]

12. Shapiro J.A. Thinking about bacterial populations as multicellular organisms. Annu Rev Microbiol 1998; 52: 81-104.

13. Miguélez E.M., Hardisson C., Manzanal M.B. Hyphal death during colony development in Streptomyces antibioticus: morphological evidence for the existence of a process of cell deletion in a multicellular prokaryote. J Cell Biol 1999; 145: 3: 515-525.

14. Miguélez E.M., Hardisson C., Manzanal M.B. Streptomycetes: a new model to study cell death. Internatl Microbiol 2000; 3: 3: 153-158.

15. Elliot M.A., Buttner M.J., Nodwell J.R. Multicellular development in Streptomyces. In « Myxobacteria: Multicellularity and differentiation». / Ed. Whirworth D.E. 2008 ASM Press, 419-438 ASM Press, Herndon,VA Washington, D.C.

16. Rosenberg S.M. Life, death, differentiation, and the multicellularity of bacteria. PLoS Genetics 2009; 3: e1000418

17. Claessen D., Rozen D.E., Kuipers O.P. et al. Bacterial solutions to multicellularity: a tale of biofilms, filaments and fruiting bodies. Nat Rev Microbiol 2014; 12: 2: 115-124.

18. Lyons N.A., Kolter R. On the evolution of bacterial multicellularity. Curr Opin Microbiol 2015; 24: 21-28.

19. Кожевина Л.С., Виноградова К.А., Струве М.Е. Морфологическая и цитохимическая дифференциация колоний актиномицетов-продуцентов гелиомицина в процессе развития на плотных средах. Биол науки 1982; 8: 88-91. / Kozhevina L.S., Vinogradova K.A., Struve M.E. Morfologicheskaja i citohimicheskaja differenciacija kolonij aktinomicetov-producentov geliomicina v processe razvitija na plotnyh sredah. Biol nauki 1982; 8: 88-91. [in Russian]

20. Flärdh K., Richards D. M., Hempel A. M. et al. Regulation of apical growth and hyphal branching in Streptomyces. Curr Opin Microbiol 2012; 15: 6: 737-743.

21. Hempel A.M., Cantlay S., Molle V. et al. The Ser/Thr protein kinase AfsK regulates polar growth and hyphal branching in the filamentous bacteria Streptomyces. Proc Natl Acad Sci USA 2012; 109: 35: 2371-2379.

22. Holmes N.A., Walshawb J., Leggetta R.M. et al. Coiled-coil protein Scy is a key component of a multiprotein assembly controlling polarized growth in Streptomyces. Proc Nat Acad Sci 2012; 110: 5: 397-406.

23. Saalbach G., Hempel A.M., Vigouroux M. et al. Determination of phosphorylation sites in the DivIVA cytoskeletal protein of Streptomyces coelicolor by targeted LC-MS/MS. J Proteome Res 2013; 12: 9: 4187Flärdh4192.

24. Fuchino K., Bagch S., Cantlay S. et al. Dynamic gradients of an intermediate filament-like cytoskeleton are recruited by a polarity landmark during apical growth. Proc Nat Acad Sci 2013; 110: 21: 1889-1897.

25. Petoièková K., Petoièek M. Eukaryotic-type protein kinases in Streptomyces coelicolor: variations on a common theme. Microbiology 2003; 149: 7: 1609-1621.

26. Claessen D., Rink R., de Jong W. et al. A novel class of secreted hydrophobic proteins is involved in aerial hyphae formation of Streptomyces coelicolor by forming amyloid-like fibrils. Genes Dev 2003; 17: 14: 1714-1726.

27. Claessen D., de Jong W., Dijkhuizen L., Wôsten H.A. Regulation of Streptomyces development: reach for the sky! Trends Microbiol 2006; 14: 7: 313-319.

28. Bush M.J., Tschown N., Schlimpert S. et al. c-di-GMP signalling and the regulation of developmental transitions in streptomycetes. Nat Revs Microbiol 2015; 13: 12: 749-760.

29. Barka E.A., Vatsa P., Sanchez L. et al. Taxonomy, physiology, and natural products of Actinobacteria. Microbiol Mol Biol Rev 2016; 80: 1-43. doi:10.1128/MMBR.00019-15

30. Capstick D.S., Willey J.M., Buttner M.J., Elliot M.A. SapB and the chaplins: connections between morphogenetic proteins in Streptomyces coelicolor. Mol.Microbiol 2007; 64: 3: 602-613.

31. de Jong W., Wosten H.A.B., Dijkhuizen L., Claessen D. Attachment of Streptomyces coelicolor is mediated by amyloidal fimbriae that are anchored to the cell surface via cellulose. Mol Microbiol 2009; 73: 6: 1128-1140.

32. Chater K.F., Biro S., Lee K.J. et al. The complex extracellular biology of Streptomyces. FEMS Microbiol Rev 2010; 34: 2: 171-198.

33. Pérez J., Munoz-Dorado J., Brana A.F. et al. Myxococcus xanthus induces actinorhodin overproduction and aerial mycelium formation by Streptomyces coelicolor. Microbial Biotechnol 2011; 4: 2: 175-183.

34. Хохлов А.С., Товарова И.И., Борисова Л.Н. и др. А-фактор, ответственный за биосинтез стрептомицина мутантными штаммами Actinomyces streptomycini. Доклады АН ОООР. 1967; 177: 1: 232-235. / Hohlov A.S., Tovarova I.I., Borisova L.N. i dr. A-faktor, otvetstvennyj za biosintez streptomicina mutantnymi shtammami Actinomyces streptomycini. Doklady AN CCCR. 1967; 177: 1: 232-235. [in Russian]

35. Traag B.A., van Wezel G.P. The SsgA-like proteins in actinomycetes: small proteins up to a big task. Antonie van Leeuwenhoek 2008; 94: 85-97.

36. McCormick J.R. Cell division is dispensable but not irrelevant in Streptomyces, Curr Opin Microbiol. 2009; 12: 6: 689-698.

37. Tsypik O., Yushchuk O., Zaburannyi N. et al. Transcriptional regulators of GntR family in Streptomyces coelicolorA3(2): analysis in silico and in vivo of YtrA subfamily. Folia Microbiol 2015; 6: 3: 209-220.

38. Виноградова К.А., Кожевин П.А. Взаимоотношения актиномицетов с почвенными грибами и их использование для биологического контроля фитопатогенов. Микология и фитопатол 2011; 45: 4: 289-302. / Vinogradova K.A., Kozhevin P.A. Vzaimootnoshenija aktinomicetov s pochvennymi gribami i ih ispol'zovanie dlja biologicheskogo kontrolja fitopatogenov. Mikologija i fitopatol 2011; 45: 4: 289-302. [in Russian]

39. Булгакова В.Г., Виноградова К.А., Орлова Т.И. и др. Действие антибиотиков как сигнальных молекул. Антибиотики и химиотер 2014; 59: 1-2: 36-43. / Bulgakova V.G., Vinogradova K.A., Orlova T.I. i dr. Dejstvie antibiotikov kak signal'nyh molekul. Antibiotiki i himioter 2014; 59: 1-2: 36-43. [in Russian]

40. Кожевин П.А., Виноградова К.А., Булгакова В.Г. Природные функции антибиотиков как «информбиотиков». Вестник МГУ 2014; 17: 3: 3-9. / Kozhevin P.A., Vinogradova K.A., Bulgakova V.G. Prirodnye funkcii antibiotikov kak «informbiotikov». Vestnik MGU 2014; 17: 3: 3-9. [in Russian]

41. Yim G.,Wang H.H., Davies J. Antibiotics as signalling molecules. Philos. Trans R Soс Lond B Biol Sci 2007; 362: 1483: 1195-1200.

42. Fajardo A., Martinez J.L. Antibiotics as signals that trigger bacterial responses. Curr Opin Microbiol 2008; 11: 2: 161-167.

43. Aminov R.I. Horizontal gene exchange in environmental microbiota. Front. Microbiol 2011; 2: 158.

44. Bldzques J., Couce A., Rodrfgues-Beltrdn J., Rodrigues-Rojas A. Antimicrobials as promoters of genetic variation. Curr Opin Microbiol 2012; 15: 5: 561-569.

45. Vaz Jauri P., Bakker M.G., Salomon C.E., Kinkel L.L. Subinhibitory antibiotic concentrations mediate nutrient use and competition among soil Streptomyces. PLoS ONE 2013; 8: e81064.

46. Гордеева А.В., Лабас Ю.А., Звягильская Р.А. Апоптоз одноклеточных организмов: механизмы и эволюция. Биохимия 2004; 69: 10: 1301-1313. / Gordeeva A.V., Labas Ju.A., Zvjagil'skaja R.A. Apoptoz odnokletochnyh organizmov: mehanizmy i jevoljucija. Biohimija 2004; 69: 10: 1301-1313. [in Russian]

47. Гордеева А.В., Лабас Ю.А. Одноклеточные альтруисты. Природа 2005; 6: 41-48. / Gordeeva A.V., Labas Ju.A. Odnokletochnye al'truisty. Priroda 2005; 6: 41-48 [in Russian]

48. Engelberg-Kulka H., Amitai S., Kolodkin-Gal I., Hazan R. Bacterial programmed cell death and multicellular behavior in bacteria. PLoS.Genet. 2006; 2:10: 1518-1526.

49. Кокшарова О.А. Бактерии и феноптоз. Биохимия 2013; 78: 9: 1229- 1238. / Koksharova O.A. Bakterii i fenoptoz. Biohimija 2013; 78: 9: 1229-1238

50. Allocati N., Masulli M., Di Ilio C., De Laurenzi V. Community: a programmed cell death in bacteria. Cell Death Dis 2015;6: e1609; doi:10.1038 /cddis.2014.570

51. Филиппова С.H., Виноградова К.А. Программируемая клеточная смерть как одна из стадий дифференциации стрептомицетов./в печати / Filippova S.N., Vinogradova K.A. Programmiruemaja kletochnaja smert' kak odna iz stadij differenciacii streptomicetov./v pechati [in Russian]

52. Manteca Á., Fernandes M., Sánchez J. Mycelium development in Streptomyces antibioticus ATCC11891 occurs in an orderly pattern which determines multiphase growth curves. BMC Microbiol 2005; 5: 51.

53. Yagüe P., Rodriguez-Garcia A., Lopez-Garcia M.T. et al. Transcriptomic analysis of Streptomyces coelicolor differentiation in solid sporulating cultures: first compartmentalized and second multinucleated mycelia have different and distinctive transcriptomes. PLoS One. 2013b; 8: 3: e60665.

54. Rioseras B, López-Garcia M.T., Yagüe P. et al. Mycelium differentiation and development of Streptomyces coelicolor in lab-scale bioreactors: programmed cell death, differentiation, and lysis are closely linked to unde cylprodigiosin and actinorhodin production. Bioresource Technol 2014; 151: 191-198.

55. Yague P., Lopez-Garcia M. T., Rioseras B.et al. New insights on the development of Streptomyces and their relationships with secondary metabolite production. Curr Trends Microbiol 2012; 8: 65-73.

56. Erental A., Kalderon Z., Saada A. et al. Apoptosis-like death, an extreme SOS response in Escherichia coli. mBio.2014. doi: 10.1128/mBio.01426-14.

57. Sevillano L., Diaz M., Yamaguchi Y.et al. Identification of the first functional toxin-antitoxin system in Streptomyces. PLoS One 2012; 7: 3: e32077.

58. Прозоров А.А., Даниленко В.H. Системы «токсин-антитоксин» у бактерий: инструмент апоптоза или модуляторы метаболизма? Микробиология 2010; 79: 2: 147-159. / ProzorovA.A., Danilenko V.N. Sistemy «toksin-antitoksin» u bakterij: instrument apoptoza ili moduljatory metabolizma? Mikrobiologija 2010; 79: 2: 147-159. [in Russian]

59. Pandey D.P., Gerdes K. Toxin-antitoxin loci are highly abundant in free-living but lost from host-associated prokaryotes. Nucleic Acids Res 2005; 33: 3: 966-976.

60. Schuster C.F., Bertram R. Toxin-antitoxin systems are ubiquitous and versatile modulators of prokaryotic cell fate. FEMS Microbiol Lett 2013; 340: 2: 73-85.

61. Николаев Ю.А., Плакунов В.К. Биоплёнка - «город микробов» или аналог многоклеточного организма? Микробиология 2007; 76: 2: 149-163. / Nikolaev Ju.A., Plakunov V.K. Bioplenka - «gorod mikrobov» ili analog mnogokletochnogo organizma? Mikrobiologija 2007; 76: 2: 149-163.

62. Виноградова К.А., Булгакова В.Г., Полин А.Н., Кожевин П.А. О [in Russian] биоплёнках стрептомицетов. II. Биотехнологическое использование. Антибиотики и химиотер 2015; 60: 5-6: 27-33. / Vinogradova K.A., Bulgakova V.G., Polin A.N., Kozhevin P.A. O bioplenkah streptomicetov. II. Biotehnologicheskoe ispol'zovanie. Antibiotiki i himioter 2015; 60: 5-6: 27-33. [in Russian]

63. Kim Y.M., Kim J.H. Formation and dispersion of mycelial pellets of Streptomyces coelicolor A3 (2). J Microbiol 2004; 42: 1: 64-67.

64. van Dissel D., Claessen D., Roth M., van Wezel G.P. A novel locus for mycelial aggregation forms a gateway to improved Streptomyces cell factories. Microbial Cell Factories 2015; 14: 44: 2-10.

65. Petrdèkovd D., Buridnkovd K., Tesaoovd E. et al. Surface hydrophobicity and roughness influences the morphology and biochemistry of streptomycetes during attached growth and differentiation. FEMS Microbiol Lett. 2013; 342: 2: 147-156.

66. Winn M., Casey E., Habimana O., Murphy C.D. Characteristic of Streptomyces griseus biofilms in continuous flow tubular reactors. FEMS Microbiol Lett. 2014; 352: 2: 157-164.

67. Qureshi N., Annous B.A., Ezeji T.C. et al. Biofilm reactors for industrial bioconversion processes: employing potential of enchanced reaction rates. Microb Сєіі Fact 2005; 4: 24.

68. Максимова Ю.Г. Микробные биоплёнки в биотехнологических процессах. Биотехнология 2013; 4: 9-23. / Maksimova Ju.G. Mikrobnye bioplenki v biotehnologicheskih processah. Biotehnologija 2013; 4: 9-23. [in Russian]

69. Sarkar S., Saha M., Roy D. et al. Enhanced production of antimicrobial compounds by three salt-tolerant actinobacterial strains isolated from the Sundarbans in a niche-mimic bioreactor. Mar Biotechnol (NY) 2008; 10: 5: 518-526.

70. Журина М.В., Стрелкова Е.А., Плакунов В.К., Беляев С.С. Влияние состава реконструированных биоплёнок на активность парафино-кисляющих бактерий. Микробиология 2008; 77: 5: 701-703. / Zhurina M.V., Strelkova E.A., Plakunov V.K., Beljaev S.S. Vlijanie sostava rekonstruirovannyh bioplenok na aktivnost' parafinokisljajushhih bakterij. Mikrobiologija 2008; 77: 5: 701-703. [in Russian]

71. Morales D.K., Ocampo W., Zambrano M.M. Efficient removal of hexavalent chromium by the toxic effect of metal exposure. Appl Microbiol 2007; 193: 6: 2704-2712.

72. Виноградова К.А., Полторак В.А., Огуаква Д.У. и др. Антибиотики 11-98, выделение и свойства. Антибиотики 1967; 12: 7: 558-564. / Vinogradova K.A., Poltorak V.A., Oguakva D.U. i dr. Antibiotiki 11-98, vydelenie i svojstva. Antibiotiki 1967; 12: 7: 558-564. [in Russian]

73. Виноградова К.А., Кириллова Н.П., Соколова З.Г. и др. О структуре гелиомицина, продуцируемого Streptomyces heliomycini, и антибиотика 11-98, продуцируемого Streptomyces olivocinereu. Антибиотики 1991; 36: 3: 28-29. / Vinogradova K.A., Kirillova N.P., Sokolova Z G. i dr. O strukture geliomicina, produciruemogo Streptomyces heliomycini, i antibiotika 11-98, produciruemogo Streptomyces olivocinereu. Antibiotiki 1991; 36: 3: 28-29. [in Russian]

74. Виноградова К.А., Соколова З.Г., Степанов А.Л., Кожевина Л.С. Кинетика роста актиномицетов на плотных средах. Микробиология 1983; 52: 2: 249-252. / Vinogradova K.A., Sokolova Z.G., Stepanov A.L., Kozhevina L. S. Kinetika rosta aktinomicetov na plotnyh sredah. Mikrobiologija 1983; 52: 2: 249-252. [in Russian]

75. Кожевина Л.С., Виноградова К.А., Кожевин П.А., Силаев А.Б. Изучение связи роста и морфологической дифференциации с антибиотикообразованием у культур - продуцентов гелиомицина. Антибиотики 1976; 21: 8: 709-714. / Kozhevina L.S., Vinogradova K.A., Kozhevin P.A., Silaev A.B. Izuchenie svjazi rosta i morfologicheskoj differenciacii s antibiotikoobrazovaniem u kul'tur - producentov geliomicina. Antibiotiki 1976; 21: 8: 709-714. [in Russian]

76. Виноградова К.А., Дуда В.И., Моносов Э.З., Васильева Л.С. Локализация антибиотика гелиомицина в колониях и мицелии Actinomyces variabilis и Actinomyces olivocinereus. Доклады АН СССР 1974; 216: 1: 205-208. / Vinogradova K.A., Duda V.I., Monosov Je.Z., Vasil'eva L.S. Lokalizacija antibiotika geliomicina v kolonijah i micelii Actinomyces variabilis i Actinomyces olivocinereus. Doklady AN SSSR 1974; 216: 1: 205-208. [in Russian]

77. Кожевина Л.С., Виноградова К.А., Струве М.Е. Морфологическая и цитохимическая дифференциация колоний актиномицетов - продуцентов гелиомицина в процессе развития на плотных средах. Биол науки 1982; 8: 88-91. / Kozhevina L.S., Vinogradova K.A., Struve M.E. Morfologicheskaja i citohimicheskaja differenciacija kolonij aktinomicetov - producentov geliomicina v processe razvitija na plotnyh sredah. Biol nauki 1982; 8: 88-91. [in Russian]

78. Кожевина Л.С., Виноградова К.А. Изучение количественных закономерностей роста актиномицетов - продуцентов гелиомицина на плотных средах в сязи с дифференциацией. Вестник МГУ 1982; 16: 4: 44-46. / Kozhevina L.S., Vinogradova K.A. Izuchenie kolichestvennyh zakonomernostej rosta aktinomicetov - producentov geliomicina na plotnyh sredah v sjazi s differenciaciej. Vestnik MGU 1982; 16: 4: 44-46. [in Russian]

79. Соколова З.Г., Виноградова К.А., Артюхова В.И. Влияние концентрации глюкозы на рост и морфологию колоний стрептомицетов на плотных средах. Вестник МГУ 1985; 16: 1: 61-66. / Sokolova Z.G., Vinogradova K.A., Artjuhova V.I. Vlijanie koncentracii gljukozy na rost i morfologiju kolonij streptomicetov na plotnyh sredah. Vestnik MGU 1985; 16: 1: 61-66. [in Russian]

80. Звягинцев Д.Г., Виноградова К.А., Ефременкова Л.М. Прямое микроскопическое выявление в почве акгиномицета-продуцента люминесцирующего антибиотика. Микробиология 1976; 45: 2: 337-341. / Zvjagincev D.G., Vinogradova K.A., Efremenkova L.M. Prjamoe mikroskopicheskoe vyjavlenie v pochve aktinomiceta-producenta ljuminescirujushhego antibiotika. Mikrobiologija 1976; 45: 2: 337-341. [in Russian]

81. Raaijmakers J.M., Mazzola M. Diversity and natural functions of antibiotics produced by beneficial and plant pathogenic bacteria. Ann. rev of Phytopathol 2012; 50: 403-424.

82. Кожевин П.А., Виноградова К.А., Булгакова В.Г. Почвенная антибиотическая резистома. Вестник МГУ 2013; 17: 2: 3-10. / Kozhevin P.A., Vinogradova K.A., Bulgakova V.G. Pochvennaja antibioticheskaja rezistoma. Vestnik MGU 2013; 17: 2: 3-10. [in Russian]

83. Hansen L.H., Ferrari B., Sorensen S.J. Detection of oxytetracycline production by Streptomyces rimosus in soil microcosms by combining wholecell biosensor and flow cytometry. Appl Environ Microbiol 2001; 67: 1: 239-244.

84. Виноградова К.А., Ефременкова Л.М., Звягинцев Д.Г. Определение антибиотической активности почвенных актиномицетов - продуцентов антибиотиков в местах их непосредственного обитания. Сб. «Биологическая диагностика почв». М.: Наука, 1976; 51-52. / Vinogradova K.A., Efremenkova L.M., Zvjagincev D.G. Opredelenie antibioticheskoj aktivnosti pochvennyh aktinomicetov - producentov antibiotikov v mestah ih neposredstvennogo obitanija. Sb. «Biologicheskaja diagnostika pochv». M.: Nauka, 1976; 51-52. [in Russian]

85. Ефременкова Л.М., Виноградова К.А., Звягинцев Д.Г. Распространение и развитие Actinomyces olivocinereus в почвах разных типов. Сб. «Биологическая диагностика почв». М.: Наука, 1976; 92-93. / Efremenkova L.M., Vinogradova K.A., Zvjagincev D.G. Rasprostranenie i razvitie Actinomyces olivocinereus v pochvah raznyh tipov. Sb. «Biologicheskaja diagnostika pochv». M.: Nauka, 1976; 92-93. [in Russian]

86. Ефременкова Л.М., Кожевин П.А., Виноградова К.А., Звягинцев Д.Г. Изучение динамики популяции Streptomyces olivocinereus в почве. Микробиология 1978; 47: 5: 871-875. / Efremenkova L.M., Kozhevin P.A., Vinogradova K.A., Zvjagincev D.G. Izuchenie dinamiki populjacii Streptomyces olivocinereus v pochve. Mikrobiologija 1978; 47: 5: 871-875. [in Russian]

87. Виноградова К.А., Петрова Л.И., Соколова З.Г. Распространение бурых актиномицетов в почвах СССР. Биологические науки. Сер. почвоведение 1971; 4: 122-125. / Vinogradova K.A., Petrova L.I., Sokolova Z.G. Rasprostranenie buryh aktinomicetov v pochvah SSSR. Biologicheskie nauki. Ser. pochvovedenie 1971; 4: 122-125. [in Russian]


Для цитирования:


Виноградова К.А., Булгакова В.Г., Полин А.Н. Стрептомицеты в свете концепции «многоклеточности» бактерий. Антибиотики и Химиотерапия. 2016;61(7-8):33-47.

For citation:


Vinogradova K.A., Bulgakova V.G., Polin A.N. Streptomycetes in the Light of the Concept of Multicellularity of Bacteria. Antibiotics and Chemotherapy. 2016;61(7-8):33-47. (In Russ.)

Просмотров: 32


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 0235-2990 (Print)